Inhibitory Effect of Bamboo Fungus Crude Extracts on Banana Fusarium Wilt Pathogen
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摘要: 竹荪作为一种重要的药食两用真菌，其抑菌活性也被广泛证实。本研究通过比较香蕉枯萎病菌FocTR4在含有66.7、50.0、40.0 g·L-1竹荪菌盖、菌托和菌柄粗提取物的PDA培养基上的生长情况，研究竹荪提取物对FocTR4的抑制效果。研究发现：各竹荪粗提物对FocTR4的生长均有一定的抑制作用，菌盖粗提物的抑制效果最佳，极显著优于菌托和菌柄；66.7 g·L-1的菌盖粗提取物对FocTR4的抑制率最高，前6 d均高于30%，在第2 d甚至高达41.18%。结果表明：竹荪提取物尤其是菌盖提取物可有效抑制FocTR4的生长，具有用于香蕉枯萎病农业防治的潜质。Abstract: Bamboo fungus is a popular pharmaceutical and food material. In recent years, its antimicrobial effects were frequently reported. The present study compared the growth of FocTR4 on a PDA medium containing 66.7 g·L-1, 50.0 g·L-1L or 40.0 g·L-1 of the crude extracts (CEs) from pilei, volva and stipes of the fungi to determine the fungal inhibition effect of CEs. The results showed that all CEs inhibited FocTR4 growth with the efficacy declined as the concentration of CE decreased. The inhibition of pileus CE was the strongest and very significantly higher than those of volva and stipe CEs. The volva CE was only slightly better than the stipe CE in that regard. At 66.7 g·L-1, the pileus CE exhibited a higher than 30% inhibition rate in 6 days. The rate peaked on the second day to 41.18%. The CEs of bamboo fungus, especially from the pilei, demonstrated an effective inhibitory effect on FocTR4, suggesting a promising potential of it being used for controlling banana Fusarium wilt.
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Keywords:
- banana /
- Fusarium wilt /
- bamboo fungus crude extract /
- inhibitory effect /
- disease control
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香蕉产业是我国南方农村重要的农业经济支柱，近些年来，受香蕉枯萎病等病害的影响，其发展受到很大制约。香蕉枯萎病是由尖孢镰刀菌古巴专化型Fusarium oxysporum f. sp. Cubense，Foc引起的一种毁灭性的土传病害[1]。其病原菌主要包括Foc1、Foc2、FocTR4、FocSTR4等类型，其中FocTR4的致病力和侵染力最强[2-4]。Foc在无寄主植物存在的贫瘠土壤仍可存活30余年，给香蕉枯萎病的防治和根治带来巨大困难。目前，应用化学、生物和农业技术防治香蕉枯萎病已经取得一定进展[5-6]。研究发现，韭菜[7-10]、葱[11-12]的提取物对尖孢镰刀菌都有抑制效果，并且将香蕉与它们进行轮作或间作能有效地降低香蕉枯萎病的发生。
竹荪是一种营养丰富的食用兼药用真菌，有“菌中皇后”和“山珍之王”的美称[13]。它不但具有丰富的药用价值，还具抗氧化和抑菌的作用[14-15]。研究发现，长裙竹荪Dictyophora indusiata提取液在pH5.0~8.5条件下对细菌有较强的抑制作用[16]；棘托竹荪Dictyophora echinovolvata的挥发油对桔黄青霉、啤酒酵母具有较好的抑制效果，稀释25倍的挥发油仍具有较强抑制作用[17]；长裙竹荪乙醇提取液对细菌有较强的抑制作用，对霉菌和酵母菌抑制作用较弱[18]。鉴于竹荪具有较好的抑菌效果，本研究对竹荪提取物对香蕉枯萎病菌FocTR4的抑制效果展开研究，以期为其在香蕉枯萎病农业防治中的应用提供依据。
1. 材料与方法
1.1 材料
香蕉枯萎病菌Fusarium oxysporum f. sp. Cubense tropical race 4(FocTR4)和棘托竹荪均由福建农林大学园艺植物生物工程研究所提供。
1.2 竹荪粗提物的制备及培养基配置
新鲜竹荪用自来水冲洗2~3次后用滤纸吸干表面残留水分。称取菌盖、菌柄、菌托各20 g，分别加入无菌水50 mL，放入榨汁机中打磨成匀浆，用4层纱布过滤，向滤液中加无菌水至100 mL后5 000 r·min-1离心5 min取上清。使用0.22 μm过滤头在紫外灭菌的超净工作台中将滤液过滤除菌，收集滤液后加无菌水至100 mL，即获得200 g·L-1的竹荪粗提物溶液。
将灭菌的PDA培养基煮沸，待温度降至50~60℃时加入200 g·L-1的竹荪粗提物溶液至竹荪粗提物终质量浓度为66.7、50.0、40.0 g·L-1，混匀后倒板(培养皿直径为8.5 cm)。以加入等体积无菌水的PDA培养基作为对照。
1.3 FocTR4的培养
使用灭菌的内径为5 mm枪头从在PDA固体培养基上培养7 d的FocTR4菌落边缘打孔获得FocTR4菌块，将菌块倒贴于含有不同质量浓度的竹荪粗提物的PDA培养基中央，于28℃生化培养箱中倒置暗培养。每组处理重复3次。
1.4 数据测定与分析
接种后每天测量菌落直径并计算抑制率，直至FocTR4长满全皿。抑制率计算公式为：抑制率/%=(对照菌落生长直径-处理菌落生长直径)/对照菌落生长直径×100[19]。采用Excel和SPSS进行数据统计和显著性分析。
2. 结果与分析
2.1 竹荪粗提物对FocTR4生长的影响
FocTR4在含有不同质量浓度竹荪粗提物的PDA培养基上的生长情况见表 1和图 1。菌盖粗提物对其抑制效果最佳，且不同质量浓度的菌盖粗提物均极显著抑制FocTR4的生长。菌托粗提物对FocTR4生长也表现出一定的抑制作用，但仅在少数几个时间点(高质量浓度第7 d，中质量浓度第3、4 d、低质量浓度第3 d)显著或极显著小于对照。菌柄粗提物对FocTR4生长的影响最小，在培养前4 d FocTR4在含有高质量浓度菌柄提取物的PDA培养基上的直径甚至大于对照。
表 1 不同质量浓度竹荪粗提物对FocTR4生长的影响Table 1. Effect of bamboo fungus CEs in varied concentrations on growth of FocTR4(单位/cm) 培养天数/d 66.7 g·L-1 50.0 g·L-1 40.0 g·L-1 水 菌盖 菌柄 菌托 水 菌盖 菌柄 菌托 水 菌盖 菌柄 菌托 1 1.09±0.01Bb 0.72±0.01Aa 1.17±0.04Bc 1.13±0.01Bbc 1.18±0.03Bc 0.73±0.01Aa 1.17±0.06Bc 1.13±0.01Bbc 1.16±0.08Bbc 0.76±0.03Aa 1.16±0.05Bc 1.16±0.04Bbc 2 2.21±0.03Cc 1.30±0.01Aa 2.34±0.02Dde 2.33±0.03Dd 2.31±0.01CDd 1.33±0.02ABab 2.33±0.02Dd 2.46±0.03Ef 2.41±0.14DEef 1.39±0.02Bb 2.40±0.03DEef 2.45±0.03Ef 3 3.14±0.08Cc 1.94±0.02Aa 3.28±0.08DEd 3.10±0.04Cc 3.29±0.02DEd 2.03±0.06ABa 3.34±0.01Ed 3.13±0.02Cc 3.30±0.07DEd 2.14±0.02Bb 3.29±0.12DEd 3.17±0.02CDc 4 4.38±0.12Dd* 2.72±0.02Aa 4.50±0.01EFGfgh* 4.40±0.02DEde* 4.53±0.02FGgh* 2.91±0.06Bb 4.59±0.02Gh* 4.43±0.03DEFdef* 4.54±0.02FGgh* 3.06±0.02Cc 4.53±0.09FGgh* 4.48±0.02DEFGefg* 5 5.33±0.38Cc 3.46±0.05Aa 5.35±0.14Cc 5.29±0.11Cc 5.35±0.11Cc 3.63±0.09ABab 5.31±0.08Cc 5.20±0.14Cc 5.32±0.07Cc 3.76±0.11Bb 5.27±0.08Cc 5.24±0.08Cc 6 6.59±0.83Bb** 4.41±0.04Aa* 6.41±0.13Bb** 6.27±0.09Bb** 6.60±0.12Bb** 4.47±0.07Aa* 6.48±0.10Bb** 6.26±0.14Bb** 6.63±0.06Bb** 4.75±0.12Aa* 6.41±0.09Bb** 6.48±0.07Bb** 7 7.63±0.85Bc 5.34±0.05Aa 7.50±0.18Bbc 7.14±0.25Bb 7.64±0.19Bc 5.40±0.04Aa 7.45±0.10Bbc 7.21±0.12Bbc 7.28±0.07Bbc 5.73±0.15Aa** 7.33±0.08Bbc 7.45±0.19Bbc 8 8.26±0.15Ccde 6.46±0.04Aa** 8.34±0.11Ce 8.13±0.09Cc 8.26±0.05Ccde 6.51±0.05Aa** 8.25±0.15Ccde 8.15±0.05Ccd 8.16±0.06Ccd 6.83±0.10Bb 8.30±0.02Cde 8.20±0.06Ccde 9 8.47±0.05Cc 7.33±0.06Aa 8.47±0.05Cc 8.42±0.07Cc 8.49±0.02Cc 7.38±0.02Aa 8.47±0.06Cc 8.46±0.04Cc 8.50±0.00Cc 7.81±0.12Bb 8.50±0.00Cc 8.48±0.03Cc 10 8.50±0.00Cd 8.16±0.02Aa 8.50±0.00Cd 8.50±0.00Cd 8.50±0.00Cd 8.19±0.01Ab 8.50±0.00Cd 8.50±0.00Cd 8.50±0.00Cd 8.34±0.02Bc 8.50±0.00Cd 8.50±0.00Cd 11 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 注：①表中数据为菌落直径。②*为菌落直径超过全板的1/2，**为菌落直径超过全板的2/3。③同行数据后不同大、小写字母表示差异极显著(P＜0.01)和差异显著(P＜0.05)。 ![]()
图 1 FocTR4在含有不同质量浓度竹荪粗提物的PDA培养基上的生长情况注：A、B、C、D分别为无菌水、菌盖、菌柄、菌托；标尺为1 cm。Figure 1. FocTR4 growth on PDA media containing varied concentrations of bamboo fungus CEs统计菌丝覆盖培养皿1/2、2/3和满皿的时间，发现：FocTR4在含有菌盖粗提物的培养基上菌丝覆盖培养皿1/2的时间比其他处理(4 d)推迟2 d，高、中质量浓度菌盖粗提物使FocTR4长至培养皿2/3的时间推迟2 d(其他处理均为6 d)，低质量浓度仅推迟1 d。FocTR4在含有高、中、低质量浓度的菌盖粗提物培养基上均在第11 d时长满全皿，分别比对照晚1、1、2 d。FocTR4在含有不同质量浓度菌托粗提物和中、高质量浓度菌柄粗提物的培养基上长满全皿的时间均为10 d，在含有低质量浓度菌柄粗提物的培养基上为9 d(与对照无差异)。
2.2 竹荪不同部位粗提物对FocTR4抑制效果比较
比较不同部位的竹荪粗提物对FocTR4的抑制效果，发现：竹荪菌盖粗提物对FocTR4的抑制率最高。在培养前6 d，不同质量浓度的菌盖粗提物对FocTR4的抑制率均高于25%(图 2)，且均在第2 d达到最大值，分别为41.18%、42.28%和42.19%，之后抑制率开始缓慢下降(图 2、表 2)。菌柄、菌托抑制效果较差，抑制率均低于10%(图 2)。
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图 2 不同部位竹荪粗提物对FocTR4的抑制效果的比较注：A、B、C分别代表 66.7、50.0、40.0 g·L-1的粗提物。Figure 2. Inhibition effect of bamboo fungus crude extracts at varied concentrations on FocTR4 growth表 2 不同质量浓度竹荪菌盖粗提物对FocTR4的抑制效果比较Table 2. Comparisons of the inhibition effects of bamboo fungus pileus crude extracts with different concentrations培养天数/d 66.7 g·L-1/% 50.0 g·L-1/% 40.0 g·L-1/% 1 33.94±0.01Aa 38.42±0.00Ab 34.20±0.03Aa 2 41.18±0.00Aa 42.28±0.01Aa 42.19±0.01Aa 3 38.11±0.00Ab 38.40±0.02Ab 35.05±0.00Aa 4 37.98±0.00Bc 35.84±0.01Bb 32.53±0.01Aa 5 35.02±0.01Bb 32.09±0.02ABab 29.26±0.02Aa 6 33.08±0.01Bb 32.27±0.01Bb 28.31±0.02Aa 7 29.97±0.01Bb 29.32±0.01Bb 21.29±0.02Aa 8 21.79±0.00Bb 21.23±0.01Bb 16.30±0.01Aa 9 13.42±0.01Bb 13.03±0.00Bb 8.16±0.01Aa 10 4.00±0.00Bc 3.61±0.00Bb 1.92±0.00Aa 11 0.00±0.00Aa 0.00±0.00Aa 0.00±0.00Aa 注：同行数据后不同大、小写字母表示差异极显著(P＜0.01)和差异显著(P＜0.05)。 进一步比较不同质量浓度菌盖粗提物的抑制效果(表 2)，发现：66.7 g·L-1与40.0 g·L-1菌盖粗提物的抑制效果在第3 d时差异显著，第4~10 d差异极显著；而50.0 g·L-1与40.0 g·L-1菌盖提取物的抑制效果在第1、3 d差异显著，在第4 d和第6~10 d差异极显著。66.7 g·L-1和50.0 g·L-1菌盖粗提物对FocTR4的抑制率仅在第1、4、10 d存在显著差异，其余时间点均无显著差异，说明50.0 g·L-1菌盖粗提物即可对FocTR4生长起到较理想的抑制效果。
3. 讨论
竹荪是一种珍贵的药食两用真菌，其营养和保健价值极高。近些年的研究表明竹荪具有较为广泛的抑菌效果。棘托竹荪的正己烷[20]、丙酮[21]和乙酸乙酯提取物[22]对霉菌、酵母菌和细菌都表现出较强的抑制效果；棘托竹荪的发酵液对常见的食品腐败菌具有较好的抑菌作用[23]；长裙竹荪和棘托竹荪的提取物和挥发油对细菌生长有一定的抑制效果[24]；棘托竹荪菌盖挥发油可以显著抑制霉菌、细菌和酵母菌的生长[25]。
3.1 竹荪菌盖对FocTR4生长具有较好的抑制作用
本研究首次研究了竹荪对FocTR4生长的影响。研究发现：竹荪粗提物尤其是菌盖粗提物对FocTR4的生长具有较好的抑制效果。檀东飞等[26]发现棘托竹荪菌盖挥发油对桔青霉和黑曲霉的抑制效果显著优于菌托挥发油，与本研究结果相似，说明菌盖中含有更多的抑菌物质。竹荪挥发油的主要成分是有机酸、倍半萜类、酮类、醛类、酚类、醇类、芳烃[27]，而这些化合物都具有抑制微生物生长的作用[28]。因此，菌盖粗提物对FocTR4的抑制效果更佳可能与挥发油含量更高有关。
3.2 竹荪具有应用于香蕉枯萎病农业防治的潜质
由尖孢镰刀菌古巴专化型引起的香蕉枯萎病是威胁香蕉产业发展的重大病害，目前尚无根治的方法。农业防治作为病害防治的重要手段已在香蕉枯萎病防治工作中有了一些成功的报道。其中韭菜、葱和甘蔗等与香蕉的轮/间作已被证明可以有效降低香蕉枯萎病的田间发生率。然而，这些轮/间作植物经济价值较低。竹荪是一种名贵的食用菌，其可食用部分价格较高，而不可食用部分在采收和加工过程中往往被丢弃[29]。菌盖和菌托这两部分废弃物约占子实体的65%[30]，被丢弃后不仅无法利用其抑菌和营养价值，而且还会造成环境污染和资源浪费。
近些年来，竹荪的间作套种技术已经在农作物、果树、林地中得到广泛应用。竹荪与农作物间作可以提高土壤肥力和农作物产量，秸秆和竹荪废弃物还田还可促进物质循环利用[31]。阮瑞国等[32]发现葡萄-竹荪间作可以增加土壤中氮、磷、钾、速效磷、有机质含量，改善土壤理化性质。陈兵等[33]发现橡胶林套种竹荪可以改善土壤墒情，提高土壤有机质、全氮、速效钾、交换钙、交换镁等有效养分含量。鉴于竹荪对FocTR4生长的抑制作用，本研究认为将香蕉与竹荪进行轮/间作也是值得尝试的方法。间作套种不仅可以减轻竹荪的连作障碍，还能达到资源充分利用，提高经济效益，保护环境的效果。目前，香蕉间作和轮作模式生产中主要是与果蔗[34]、木薯[35]和水稻[36]进行轮作。竹荪-香蕉轮/间作既可以获得竹荪的经济价值，同时还可通过将菌盖和菌托还田达到改良土壤、减少香蕉枯萎病的发生和提高香蕉产量和品质的效果。
4. 结论
竹荪粗提物特别是菌盖粗提物对香蕉枯萎病菌FocTR4的生长具有抑制效果。有报道指出竹荪水提取物的抑菌效果弱于正己烷、丙酮、乙酸乙酯提取物[21]，本研究中，竹荪水粗提物对FocTR4表现出较好的抑菌效果，在今后的研究中，利用竹荪有机试剂提取物有望得到更为理想的结果。此外，利用代谢组技术分离纯化竹荪菌盖抑菌成分，同时研究这些物质对枯萎病菌生长的影响效果及其机理，可为香蕉枯萎病的防治提供新的研究方向。
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图 1 FocTR4在含有不同质量浓度竹荪粗提物的PDA培养基上的生长情况
注：A、B、C、D分别为无菌水、菌盖、菌柄、菌托；标尺为1 cm。
Figure 1. FocTR4 growth on PDA media containing varied concentrations of bamboo fungus CEs
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图 2 不同部位竹荪粗提物对FocTR4的抑制效果的比较
注：A、B、C分别代表 66.7、50.0、40.0 g·L-1的粗提物。
Figure 2. Inhibition effect of bamboo fungus crude extracts at varied concentrations on FocTR4 growth
表 1 不同质量浓度竹荪粗提物对FocTR4生长的影响
Table 1 Effect of bamboo fungus CEs in varied concentrations on growth of FocTR4
(单位/cm) 培养天数/d 66.7 g·L-1 50.0 g·L-1 40.0 g·L-1 水 菌盖 菌柄 菌托 水 菌盖 菌柄 菌托 水 菌盖 菌柄 菌托 1 1.09±0.01Bb 0.72±0.01Aa 1.17±0.04Bc 1.13±0.01Bbc 1.18±0.03Bc 0.73±0.01Aa 1.17±0.06Bc 1.13±0.01Bbc 1.16±0.08Bbc 0.76±0.03Aa 1.16±0.05Bc 1.16±0.04Bbc 2 2.21±0.03Cc 1.30±0.01Aa 2.34±0.02Dde 2.33±0.03Dd 2.31±0.01CDd 1.33±0.02ABab 2.33±0.02Dd 2.46±0.03Ef 2.41±0.14DEef 1.39±0.02Bb 2.40±0.03DEef 2.45±0.03Ef 3 3.14±0.08Cc 1.94±0.02Aa 3.28±0.08DEd 3.10±0.04Cc 3.29±0.02DEd 2.03±0.06ABa 3.34±0.01Ed 3.13±0.02Cc 3.30±0.07DEd 2.14±0.02Bb 3.29±0.12DEd 3.17±0.02CDc 4 4.38±0.12Dd* 2.72±0.02Aa 4.50±0.01EFGfgh* 4.40±0.02DEde* 4.53±0.02FGgh* 2.91±0.06Bb 4.59±0.02Gh* 4.43±0.03DEFdef* 4.54±0.02FGgh* 3.06±0.02Cc 4.53±0.09FGgh* 4.48±0.02DEFGefg* 5 5.33±0.38Cc 3.46±0.05Aa 5.35±0.14Cc 5.29±0.11Cc 5.35±0.11Cc 3.63±0.09ABab 5.31±0.08Cc 5.20±0.14Cc 5.32±0.07Cc 3.76±0.11Bb 5.27±0.08Cc 5.24±0.08Cc 6 6.59±0.83Bb** 4.41±0.04Aa* 6.41±0.13Bb** 6.27±0.09Bb** 6.60±0.12Bb** 4.47±0.07Aa* 6.48±0.10Bb** 6.26±0.14Bb** 6.63±0.06Bb** 4.75±0.12Aa* 6.41±0.09Bb** 6.48±0.07Bb** 7 7.63±0.85Bc 5.34±0.05Aa 7.50±0.18Bbc 7.14±0.25Bb 7.64±0.19Bc 5.40±0.04Aa 7.45±0.10Bbc 7.21±0.12Bbc 7.28±0.07Bbc 5.73±0.15Aa** 7.33±0.08Bbc 7.45±0.19Bbc 8 8.26±0.15Ccde 6.46±0.04Aa** 8.34±0.11Ce 8.13±0.09Cc 8.26±0.05Ccde 6.51±0.05Aa** 8.25±0.15Ccde 8.15±0.05Ccd 8.16±0.06Ccd 6.83±0.10Bb 8.30±0.02Cde 8.20±0.06Ccde 9 8.47±0.05Cc 7.33±0.06Aa 8.47±0.05Cc 8.42±0.07Cc 8.49±0.02Cc 7.38±0.02Aa 8.47±0.06Cc 8.46±0.04Cc 8.50±0.00Cc 7.81±0.12Bb 8.50±0.00Cc 8.48±0.03Cc 10 8.50±0.00Cd 8.16±0.02Aa 8.50±0.00Cd 8.50±0.00Cd 8.50±0.00Cd 8.19±0.01Ab 8.50±0.00Cd 8.50±0.00Cd 8.50±0.00Cd 8.34±0.02Bc 8.50±0.00Cd 8.50±0.00Cd 11 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 8.50±0.00Aa 注：①表中数据为菌落直径。②*为菌落直径超过全板的1/2，**为菌落直径超过全板的2/3。③同行数据后不同大、小写字母表示差异极显著(P＜0.01)和差异显著(P＜0.05)。 
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表 2 不同质量浓度竹荪菌盖粗提物对FocTR4的抑制效果比较
Table 2 Comparisons of the inhibition effects of bamboo fungus pileus crude extracts with different concentrations
培养天数/d 66.7 g·L-1/% 50.0 g·L-1/% 40.0 g·L-1/% 1 33.94±0.01Aa 38.42±0.00Ab 34.20±0.03Aa 2 41.18±0.00Aa 42.28±0.01Aa 42.19±0.01Aa 3 38.11±0.00Ab 38.40±0.02Ab 35.05±0.00Aa 4 37.98±0.00Bc 35.84±0.01Bb 32.53±0.01Aa 5 35.02±0.01Bb 32.09±0.02ABab 29.26±0.02Aa 6 33.08±0.01Bb 32.27±0.01Bb 28.31±0.02Aa 7 29.97±0.01Bb 29.32±0.01Bb 21.29±0.02Aa 8 21.79±0.00Bb 21.23±0.01Bb 16.30±0.01Aa 9 13.42±0.01Bb 13.03±0.00Bb 8.16±0.01Aa 10 4.00±0.00Bc 3.61±0.00Bb 1.92±0.00Aa 11 0.00±0.00Aa 0.00±0.00Aa 0.00±0.00Aa 注：同行数据后不同大、小写字母表示差异极显著(P＜0.01)和差异显著(P＜0.05)。
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