Intercropping Ganoderma lucidum and Vegetable for Improvements on Crop Yield and CO2 Emission
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摘要:目的 探讨菌蔬温室间作下不同食用菌和蔬菜数量配比对其互作效应的影响，为设施菌蔬间作技术研究与应用提供科学依据。方法 利用温室控制试验研究了不同灵芝-蔬菜温室间作栽培对蔬菜生长和灵芝碳素转化利用的影响，以及温室内CO2浓度变化差异。结果 蔬菜单作模式下温室内CO2浓度日变化较为平缓，菌蔬间作模式下灵芝培养料中的碳素以呼吸消耗的形式排放（占总碳量的51.62%~52.46%），导致温室内CO2浓度夜间处于较高值，白天显著下降。灵芝+蔬菜间作模式灵芝产量比灵芝单作和灵芝（减半量）+蔬菜间作方式分别提高了9.8%和23.6%；生菜和叶用甘薯产量也比蔬菜单作和灵芝（减半量）+蔬菜间作方式有不同程度提高。结论 合理的菌蔬间作可提高蔬菜和食用菌的产量，达到增产增效和CO2减排的目的，其中以灵芝-蔬菜间作模式效果较好。Abstract:Objective Effects of fungi-vegetable intercropping on crop yield and environmental CO2 were studied.Method By intercropping Ganoderma lucidum and vegetables in varied ratios, the plant growth, carbon transformation and CO2 emission were monitored in a confined chamber.Result The daily CO2 emission of vegetable cultivation was relatively constant. But the intercropping induced significant variations. It was heightened at night and declined in daytime as carbon was discharged as CO2 from G. lucidum (accounting for 51.62% to 52.46% of total carbon emission). The fungal yield under the total-and half-G.lucidum intercropping increased by 9.8% and 23.6%, respectively. The intercropping raised the yield of lettuce or leaf sweet potato to different extends.Conclusion By cultivating G. lucidum along with vegetables, crop yields benefitted, and at the same time, CO2 emission from the cultivation was reduced.
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0. 引言
【研究意义】山药具有较高的营养价值和药用价值，受种植特点、种植习惯、耕作面积和经济效益等因素的影响，山药的连作现象十分普遍[1]。已有研究表明，连作不仅会破坏土壤耕层的微生物和线虫群落结构、抑制土壤酶活性，也会加重山药线虫病的发生程度，降低作物的商品价值和经济效益[2-4]。本团队于2019 — 2020年对江西省7市27县（市）的山药主产区植物寄生线虫的发生情况进行调查发现，咖啡短体线虫（Pratylenchus coffeae）为该省山药线虫病的主要病原，由此造成的山药根腐线虫病普遍发生，田间发生率一般为30%～80%，重者可达100%，减产20%～50%，严重影响了山药产业的长远健康发展[5]。目前山药根腐线虫病的防治主要依靠化学药剂[6]，但由于山药的生育期很长，一般药剂的半衰期又很短，农户不清楚应何时进行防治，仅在播种前施用防治线虫的药剂，因而并不能达到有效防治根腐线虫的目的。因此，探索根腐线虫在山药根围土壤中的发生动态变化，探明根腐线虫在田间的发生关键期，对制定有针对性的科学高效防治措施意义重大。【前人研究进展】线虫在土壤食物网中占据了关键营养位置，能够与土壤中的其他生物相互作用，对人为干扰和环境变化极为敏感[7- 8]。因此，土壤线虫群落结构可作为指示土壤环境的重要指标。许多学者就灵芝、棉花、番茄和大豆等作物连作土壤线虫群落结构特征进行了广泛研究[9-12]，但针对山药连作土壤线虫方面的报道较少，主要集中在病原线虫鉴定和防治方面[5, 13-14]，且仅有李信申等[13]研究了山药根结线虫病在田间的发生动态。【本研究切入点】山药根腐线虫病在江西省的分布范围远超过山药根结线虫病，但对于山药根腐线虫病的发生动态仍处于空白状态，且山药作为一种忌连作的经济作物，在该省种植的山药有早熟型和晚熟型两种，栽培方式上主要为传统纵向栽培和浅生槽横向栽培，不同的山药品种及栽培方式下根腐线虫的发生是否遵循相同的发生规律？在防治关键期上是否存在差异？土壤线虫群落结构是否相同？目前均尚未明确。因此很有必要针对上述两方面问题展开系统研究。【拟解决的关键问题】分别以早熟品种永丰淮山传统栽培田、晚熟品种泰和竹篙薯浅生槽定向栽培田和传统栽培田连作土壤为研究对象，通过定期采集土样，采用线虫形态学鉴定方法，探索早熟和晚熟品种、传统栽培和浅生槽定向栽培连作山药田根腐线虫病的发生动态及不同时期山药连作土壤线虫群落结构的变化，为山药根腐线虫病的科学防治提供参考。
1. 材料与方法
1.1 试验地概况
永丰传统栽培田位于吉安市永丰县佐龙乡麻田村（27°19′4″N,115°26′32″E），供试品种为永丰淮山，是江西省永丰县主栽的地方早熟山药品种，传统纵向栽培为当地的唯一栽培方式，种植时间一般为4月，种植密度为90 000株·hm−2，株行距为10 cm×20 cm；泰和浅生槽定向栽培田和传统栽培田均位于吉安市泰和县塘州镇（26°44′32″N,114°54′8″E），供试品种为竹篙薯，是江西省泰和县主栽的晚熟地方山药品种，传统纵向栽培和浅生槽定向栽培为当地的主要栽培方式，种植时间一般为5月，传统栽培田竹篙薯种植密度约为90 000株·hm−2，株行距为13 cm×45 cm，浅生槽定向栽培田竹篙薯种植密度约为45 000株·hm−2，株行距为10 cm×150 cm。永丰淮山和泰和竹篙薯试验田均已连作5年以上。
1.2 土样采集
试验采用随机五点取样法，根据不同山药品种的生育期特点，早熟品种永丰淮山一般4月开始种植，10月成熟收获，因此永丰淮山传统栽培田采样时间设置为2020年4月16日、6月10日、8月18日、10月17日；泰和竹篙薯一般5月种植，12月成熟收获，因此泰和竹篙薯浅生槽定向栽培田和传统栽培田采样时间设置为2020年5月3日、8月1日、10月20日、12月13日。去除根围表面杂质后，取0～20 cm深度土样，每个处理3个重复，每个重复取约500 g土样放入自封袋，带回实验室，一部分风干测含水量，一部分分离土壤线虫。
1.3 土壤线虫分离与鉴定
采用贝尔曼漏斗法分离线虫48 h后，60 ℃杀死分离到的线虫，制作临时玻片于显微镜下鉴定和计数，根据形态学将线虫鉴定到属，并将鉴定到的线虫按照食细菌类（Bacterivores）、食真菌类（Fungivores）、杂食/捕食类（Omnivores/Predators）和植物寄生类（Herbivores）[15]分别归类。根据土壤含水量数据，将土壤线虫各属数量换算成 100 g干土中数量。
1.4 数据处理
参照文献[16-18]计算Shannon 多样性指数（H'）、Pielou均匀度指数（J'）、瓦斯乐斯卡指数（WI）、植物寄生线虫成熟度指数（PPI）和自由生活线虫成熟度指数（MI）。
数据使用Microsoft Excel 2013和SPSS 20.0进行统计和分析。
2. 结果与分析
2.1 山药根腐线虫田间发生动态
由图1A可知，永丰淮山土壤中根腐线虫种群数量6～10月不断上升。无论是浅生槽定向栽培还是传统栽培，泰和竹篙薯土壤中根腐线虫种群数量从8月之后开始大幅增加，至10月达到顶峰（每100 g ± 466条和735条），之后又急剧降低，至12月成熟期时已恢复至5月栽培前的种群基数（图1B和图1C）。
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图 1 山药根腐线虫病田间发生动态①A：永丰传统栽培；B：泰和浅生槽定向栽培；C：泰和传统栽培。图2同。②图中数据为每100 g干土壤的线虫数量。Figure 1. Changes on root-lesion-causing nematode population in soil at yam fields①A: Traditional yam cultivation method of Yongfeng County; B: directional shallow trough yam cultivation of Taihe County; C: traditional yam cultivation of Taihe County. Same for Fig. 2. ②The data in the figure shows the number of nematodes per 100 g of dry soil.2.2 不同时期山药土壤线虫的群落组成
从表1可以看出，永丰传统栽培、泰和竹篙薯浅生槽定向栽培和传统栽培田不同时期山药土壤中分离到的线虫群落组成具有一定差异，分别分离到9属、13属和12属线虫。
表 1 不同时期山药土壤线虫的相对丰度Table 1. Relative abundance in soil at yam fields at different times（单位：%） 属名
Genus永丰传统栽培
Traditional cultivation method of
yam in Yongfeng county泰和浅生槽定向栽培
Directional shallow trough cultivation
method of yam in Taihe county泰和传统栽培
Traditional cultivation method of
yam in Taihe county4月
April6月
June8月
August10月
October5月
May8月
August10月
October12月
December5月
May8月
August10月
October12月
December小杆线虫属
Rhabditis0.75 a 2.03 a 0 a 0 a 31.88 a 26.38 a 12.45 b 31.30 a 33.81 a 33.99 a 8.16 b 46.67 a 钩唇线虫属
Diploscapter0 a 0 a 0 a 0 a 2.03 a 0 a 0 a 0 a 0 a 0 a 0 a 0 a 真头叶线虫属
Eucephalobus3.01 ab 5.41 a 1.21 ab 0 b 5.80 a 1.16 b 0.34 b 1.97 b 30.60 a 1.32 b 1.20 b 3.56 b 丽突线虫属
Acrobeles0 a 0 a 0 a 0 a 3.48 a 0 b 0.17 b 0 b 0 a 0 a 0 a 0 a 拟丽突线虫属
Acrobeloides63.91 a 64.87 a 56.27 a 3.63 b 18.26 b 62.90 a 57.29 a 56.10 a 12.81 bc 42.11 a 1.68 c 34.67 ab 绕线线虫属
Plectus0 a 0 a 0 a 0 a 3.77 a 0 b 0 b 0 b 0 a 0 a 0 a 0 a 棱咽线虫属
Prismatolainus0 a 0 a 0 a 0 a 2.90 a 0 b 0 b 0 b 8.18 a 0 b 0 b 0 b 滑刃线虫属
Aphelenchoides9.02 a 4.73 ab 1.64 b 0.22 b 12.17 a 1.45 b 2.01 b 0.20 b 0.36 a 5.48 a 0.24 a 3.11 a 真滑刃线虫属
Aphelenchus0 a 0 a 0 a 0 a 2.90 a 0.29 a 0.06 a 0 a 1.07 a 1.32 a 0 a 1.78 a 矛线线虫属
Dorylaimus0 a 0 a 0.09 a 0 a 1.74 a 0 a 0.17 a 0.98 a 1.07 a 0.44 a 0 a 0 a 垫刃线虫属
Tylenchus2.26 a 0 a 0.43 a 0.66 a 4.64 ab 1.45 b 1.51 b 7.28 a 2.49 a 1.97 a 0.48 a 0.89 a 针线虫属
Paratylenchus0 a 0.68 a 0 a 0 a 0 a 0 a 0 a 0 a 0.36 a 0 a 0 a 0 a 根结线虫属
Meloidogyne14.29 a 2.03 ab 0.17 b 0 b 8.41 a 2.32 b 0 b 0.59 b 0.71 a 0.44 a 0 a 0 a 短体线虫属
Pratylenchus6.77 d 20.27 c 40.19 b 95.50 a 2.03 b 4.06 b 26.02 a 1.57 b 4.27 c 12.94 b 88.23 a 9.33 bc 毛刺线虫属
Trichodorus0 a 0 a 0 a 0 a 0 a 0 a 0 a 0 a 4.27 a 0 b 0 b 0 b 同行相同品种相同栽培方式无相同字母的表示处理间差异显著（P＜0.05）。
Data with different letters on same row indicates significant difference between treatments with same cultivation method on same yam variety (P＜0.05).不同时期永丰传统栽培田山药土壤线虫主要由拟丽突线虫属Acrobeloides和短体线虫属Pratylenchus组成，其中4月、6月和8月山药土壤中拟丽突线虫属相对丰度均在55%以上，但10月山药土壤中拟丽突线虫属相对丰度急剧显著降低，仅占分离到线虫总数量的3.63%；山药土壤中短体线虫属线虫的相对丰度一直呈显著上升的变化趋势，至10月成熟期时土壤中线虫的相对丰度达95.50%。
不同时期泰和浅生槽定向栽培田山药土壤线虫主要由小杆线虫属Rhabditis、拟丽突线虫属和短体线虫属组成，小杆线虫属在5月、8月和12月的相对丰度均在25%以上，但10月的相对丰度仅为12.4%；拟丽突线虫属在8月、10月和12月的相对丰度均在55%以上，显著高于5月的相对丰度（18.2%）；短体线虫属在5月和8月的相对丰度均在5%以下，但10月的短体线虫属相对丰度急剧增加至26.02%，至12月后又大幅下降至1.57%。
不同时期泰和传统栽培田山药土壤线虫主要由小杆线虫属、真头叶线虫属Eucephalobus、拟丽突线虫属和短体线虫属组成。小杆线虫属相对丰度的变化趋势与泰和浅生槽定向栽培的基本一致，10月的相对丰度急剧下降，仅为8.16%；真头叶线虫属在5月的相对丰度为30.60%，但8月后急剧下降；不同时期土壤中拟丽突线虫属的相对丰度表现为：8月（42.1%）＞12月（34.6%）＞5月（12.8%）＞10月（1.68%）；短体线虫属相对丰度的变化趋势与泰和浅生槽定向栽培的基本一致，10月的相对丰度急剧上升至88.23%。
综上可知，无论是早熟品种永丰淮山还是晚熟品种泰和竹篙薯，山药病原线虫根腐线虫在土壤中的相对丰度均会在10月达到峰值，不同品种山药土壤中食微线虫的相对丰度表现不同。10月土壤中根腐线虫相对丰度急剧增加的同时，早熟品种永丰淮山土壤中食细菌类线虫拟丽突属的相对丰度显著降低，而晚熟品种泰和竹篙薯土壤中食细菌类线虫小杆线虫属相对丰度显著降低。此外，泰和传统栽培田土壤中拟丽突属的相对丰度也大幅降低。
2.3 不同时期山药的土壤线虫营养类群结构
由图2可知，永丰传统栽培、泰和浅生槽定向栽培和泰和传统栽培山药田不同时期土壤线虫群落均主要由食细菌类线虫和植物寄生类线虫组成，食真菌类线虫和杂食/捕食性线虫相对丰度较低。永丰淮山传统栽培田土壤植物寄生类线虫相对丰度从8月开始显著升高，至10月成熟期达到峰值，同时土壤中食细菌类线虫相对丰度从8月开始大幅降低，至10月降至最低值；而泰和竹篙薯浅生槽田和传统栽培田土壤植物寄生类线虫相对丰度在10月时最高，而此时土壤食细菌类线虫相对丰度降至最低值。
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图 2 不同时期山药土壤线虫营养类群结构Figure 2. Trophic structures of nematodes in soil at yam fields at different times2.4 不同时期山药的土壤线虫群落生态指数
运用线虫生态指数分析（表2），永丰传统栽培田10月的土壤线虫多样性指数H'、均匀度指数J'和瓦斯乐斯卡指数WI基本均较其他月份显著降低；泰和浅生槽定向栽培田从8月之后土壤线虫H'和J'均较5月显著降低，且10月的土壤线虫WI也较其他月份大幅显著降低；泰和传统栽培田8月和10月的土壤线虫H'和J'较5月和12月均显著降低，且10月土壤线虫WI和成熟度指数MI也均低于其他月份。
表 2 不同时期山药土壤线虫群落生态指数Table 2. Ecological indices of nematodes in soil at yam fields at different times处理
Treatment时间
TimeH' J' WI PPI MI 永丰传统栽培
Traditional cultivation method of
yam in Yongfeng county4月 April 1.07±0.15a 0.64±0.06 a 4.36±1.68 a 2.75±0.25 a 1.99±0.01 a 6月 June 1.02±0.16 a 0.68±0.04 a 3.41±0.55 a 2.97±0.03 a 1.98±0.02 a 8月 August 0.83±0.13 a 0.58±0.05 a 1.51±0.31 ab 2.99±0.01 a 2.00±0.01 a 10月 October 0.20±0.02 b 0.19±0.02 b 0.04±0.01 b 2.99±0.00 a 2.00±0.00 a 泰和浅生槽定向栽培
Directional shallow trough cultivation
method of yam in Taihe county5月 May 2.04±0.16 a 0.78±0.06 a 7.23±0.21 a 2.70±0.11 a 1.71±0.13 a 8月 August 0.99±0.07 b 0.39±0.03 c 8.91±0.13 a 2.77±0.06 a 1.73±0.05 a 10月 October 1.10±0.02 b 0.57±0.03 b 2.63±0.20 b 2.94±0.02 a 1.83±0.01 a 12月December 1.08±0.08 b 0.62±0.04 b 10.33±2.70 a 2.92±0.12 a 1.68±0.03 a 泰和传统栽培
Traditional cultivation method of
yam in Taihe county5月 May 1.65±0.05 a 0.77±0.05 a 7.76±1.47 a 3.19±0.22 a 1.72±0.03 a 8月 August 1.25±0.08 b 0.31±0.02 b 6.06±1.41 a 2.84±0.10 a 1.67±0.13 a 10月 October 0.47±0.02 c 0.11±0.01 c 0.13± 0.01 b 2.99±0.00 a 1.27±0.03 b 12月 December 1.47±0.17 ab 0.82±0.17 a 9.01±2.57 a 2.92±0.04 a 1.46±0.09 ab 同列相同品种相同栽培方式无相同字母的表示处理间差异显著（P＜0.05）。
Data with different letters indicated significant difference between treatments with same cultivation method on same yam variety (P＜0.05).3. 讨论
作物连作常加重线虫危害，营养物质是线虫数量多寡的一个关键影响因子[19-20]。本研究表明，针对永丰淮山和泰和竹篙薯，无论是早熟品种还是晚熟品种，传统栽培还是浅生槽定向栽培，土壤根腐线虫的发生高峰期均在10月。山药出苗后，种薯带的线虫以及土壤中越冬存活卵孵化的线虫侵入山药根系和块茎，之后随着地下块茎的不断膨大，为线虫的生长繁殖提供越来越丰富的营养物质，因而根腐线虫种群数量不断增长，至10月时，根腐线虫种群数量达到高峰，之后早熟品种永丰淮山成熟收获，而晚熟品种竹篙薯由于地温逐渐下降，导致12月时土壤中根腐线虫数量大幅降低。李信申等[13]研究表明，10月底之前，在山药生长期间，土壤中根结线虫数量呈持续增长态势。这与本研究结果基本一致。
单一的栽培、耕作、施肥及其他田间管理方式会很大程度上破坏土壤生态原有的生物多样性和生物类群结构[21]。本研究结果表明，永丰淮山和泰和竹篙薯连作土壤中线虫群落均主要由食细菌类线虫和植物寄生类线虫组成，且植物寄生类线虫根腐线虫相对丰度急剧增加的同时，土壤中食细菌类线虫相对丰度会大幅降低。土壤线虫群落会为了维持平衡，食细菌类线虫、食真菌类线虫、杂食/捕食性线虫和植物寄生线虫会相互依存和相互制约[22]。高飞等[23]研究表明，连作土壤中自由生活线虫（食细菌类线虫等）数量会显著降低，致病类的植物寄生线虫数量会大幅增加。本研究结果与其基本一致。而本研究中根腐线虫相对丰度急剧增加的同时，永丰淮山土壤中食细菌类线虫拟丽突线虫属的相对丰度大幅降低，而泰和竹篙薯土壤中食细菌类线虫小杆线虫属相对丰度会显著降低，此外，传统栽培田竹篙薯土壤中拟丽突线虫属的相对丰度也会大幅降低。土壤生物对土壤环境具有一定的选择适应性，与土壤生境因子有着密切的关系[24]。由此分析原因可能是传统栽培田永丰淮山与浅生槽定向栽培田和传统栽培田竹篙薯的田间管理方式不同，导致不同品种和不同栽培方式山药土壤线虫生存的田间生境不同，线虫类群不同，对待环境胁迫的反应自然也不同。
线虫生态指数能有效指示土壤食物网的结构和功能，被广泛用于评价生态系统的健康状况[25]。随着山药的生长，永丰淮山10月成熟期时、浅生槽定向栽培竹篙薯8月后及传统栽培竹篙薯8月和10月的连作土壤线虫多样性指数H’和均匀度度指数J’均较刚出苗时显著降低。张婷等[26]研究表明，植物寄生类线虫相对丰度的迅速升高，会使土壤线虫多样性降低，土壤健康状况受到影响。WI值可反映土壤的健康状况，当WI值＞1时，值越大，说明土壤的健康状况越好[17]。本研究中WI值随着植物寄生类线虫根腐线虫相对丰度在10月达到高峰而显著下降，这也从侧面证实了H’、J’和WI值的显著下降与土壤中植物寄生类线虫相对丰度的大幅提高有关。而传统栽培永丰淮山、传统栽培竹篙薯与浅生槽定向栽培竹篙薯土壤线虫生态指数的变化趋势不太一致。有研究表明，不同类群线虫对不同施肥策略的敏感度不同，较高的养分投入可能会对某些线虫类群产生胁迫作用，使线虫H’和WI值降低[27-29]。此外，农田系统中，土壤质地、栽培方式、养分管理、土壤含水量和适宜食物的可利用性等都是影响线虫多样性的主要因素[30]。由此分析原因可能是永丰淮山栽培田土壤属于砂土，竹篙薯栽培田土壤属于壤土，土壤质地不同，土壤的透气性、保水和保肥能力也不同，影响了土壤线虫的多样性。传统栽培田竹篙薯和浅生槽定向栽培田竹篙薯土壤线虫生态指数表现不同，这可能与不同栽培方式竹篙薯的施肥策略等田间管理方式有差异有关。
4. 结论
10月是根腐线虫田间发生的高峰期。根腐线虫数量急剧增加的同时，土壤中食细菌类线虫相对丰度、线虫群落多样性指数H’和均匀度指数J’以及瓦斯乐斯卡指数WI均会大幅下降，对土壤生态环境产生不利影响。因此，笔者建议早熟品种永丰淮山和晚熟品种泰和竹篙薯最好在6月和8月之后就采取针对根腐线虫的防治措施，防止根腐线虫在田间的大规模爆发。
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图 2 不同栽培方式下蔬菜产量
Figure 2. Yield of vegetables under different intercropping treatments
表 1 不同栽培方式下灵芝的基物失重情况
Table 1 Weight loss of G. lucidum under different intercropping treatments
栽培方式
Intercropping
mode培养料干重
Dry weight of medium
/(kg·袋-1)培养料失重
Weight loss of
medium/%子实体干重
Dry weight of fruit body
/(kg·袋-1)绝对生物学效率
Absolute biological
efficiency/%呼吸消耗
Respiratory
consumption/%处理Ⅰ Treatment Ⅰ 310.65 55.50 22.97 7.39 48.11 处理Ⅲ Treatment Ⅲ 310.65 56.24 25.21 8.11 48.13 处理Ⅳ Treatment Ⅳ 163.50 56.80 10.74 6.57 50.24 注：培养料平均失重%=(A-B)/A×100, 其中A表示培养料干重，B表示培养后料干重；绝对生物学效率%= C/A×100，C表示子实体干重；呼吸消耗%=(A-B-C)/A×100。
Note: Weight loss on substrate (%)=(A-B)/A×100，absolute biological efficiency (%)=C/A×100，and respiratory consumption (%)=(A-B-C)/A×100，where A=substrate dry weight，B=substrate dry weight after cultivation，and C=fruiting body dry weight.
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表 2 不同栽培方式下灵芝的碳素转化
Table 2 Carbon transformation of G. lucidum under different intercropping treatments
栽培方式
Intercropping
mode培养时间
Cultivation
time/d培养料干重
Dry weight of medium
/(kg·袋-1)培养料碳总量
Total amount of carbon in
medium/(kg·袋-1)子实体含碳量
Carbon amount in
fruit body/(kg·袋-1)呼吸消耗碳损失量
Respiratory carbon
loss/(kg·袋-1)处理Ⅰ Treatment Ⅰ 0 310.65 153.77 104 138.23 64.32 10.08 89.45 处理Ⅲ Treatment Ⅲ 0 310.65 153.77 104 135.93 63.48 10.85 90.29 处理Ⅳ Treatment Ⅳ 0 163.50 80.93 104 70.63 33.56 4.91 47.37
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