稻瘟病菌效应蛋白与水稻互作研究进展

陈飞鹤; 张浩敏; 高玉珍; 吴志佳; 张映纯; 谢华安; 张建福

doi:10.19303/j.issn.1008-0384.2025.04.012

稻瘟病菌效应蛋白与水稻互作研究进展

陈飞鹤^{1, 2, 3,},
张浩敏^{1, 2, 3},
高玉珍^{1, 2, 3},
吴志佳^{1, 2, 3},
张映纯^{1, 2, 3},
谢华安^{1, 2, 3},
张建福^{1, 2, 3, ,}

1.
福建农林大学植物保护学院，福建　福州　350002
2.
福建省农业科学院水稻研究所，福建　福州　350019
3.
农业农村部华南杂交水稻种质创新与分子育种重点实验室/福州（国家）水稻改良分中心/福建省作物分子育种工程实验室/福建省作物种质创新与分子育种省部共建国家重点实验室培育基地/杂交水稻国家重点实验室华南研究基地/水稻国家工程中心，福建　福州　350003

基金项目:

福建省科技重大专项（2024NZ029027）；福建省农业高质量发展超越“5511”协同创新工程项目（XTCXGC2021019-SDS01）；中央引导地方科技发展专项（2022L3018）；福建省科技计划公益类专项（2023R1068）

详细信息

作者简介:
陈飞鹤（1998 — ），男，博士研究生，主要从事水稻分子生物学研究，E-mail：1776896427@qq.com

通讯作者:
张建福（1971 — ），男，博士，研究员，博士生导师，主要从事水稻分子育种研究，E-mail：jianfzhang@163.com

中图分类号: S436
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出版历程
- 收稿日期: 2024-12-30
- 修回日期: 2025-03-11
- 网络出版日期: 2025-04-24
- 刊出日期: 2025-04-27

Research Progress on Interactions Between Effector Proteins in Magnaporthe oryzae and Rice

CHEN Feihe^{1, 2, 3,},
ZHANG Haomin^{1, 2, 3},
GAO Yuzhen^{1, 2, 3},
WU Zhijia^{1, 2, 3},
ZHANG Yingchun^{1, 2, 3},
XIE Huaan^{1, 2, 3},
ZHANG Jianfu^{1, 2, 3, ,}

1.
College of Plant Protection, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou, Fujian　350002, China
2.
Rice Research Institute, Fujian Academy of Agricultural Sciences, Fuzhou, Fujian　350019, China
3.
Key Laboratory of Hybrid Rice Germplasm Enhancement and Molecular Breeding in South China, Ministry of Agriculture, P.R. China/Fuzhou branch, National Rice Improvement Center of China/National Engineering Center of Rice/Incubator of Key Laboratory of Crop Germplasm Enhancement and Molecular Breeding between Fujian and Ministry of Sciences and Technology/Fujian Engineering Laboratory of Crop Molecular Breeding/Research Base of South-China of National Key Laboratory of Hybrid Rice of China, Fuzhou, Fujian　350003, China

摘要

摘要:
稻瘟病是全球范围内威胁水稻生产的重大病害之一，主要由稻瘟病菌（Magnaporthe oryzae）引起。在与宿主植物互作过程中，稻瘟病菌分泌效应蛋白通过靶向水稻细胞质或细胞器关键组分，调控宿主免疫反应及代谢通路，削弱水稻的抗病能力。本文系统综述了稻瘟病菌效应蛋白在细胞质和细胞核内的作用机制，包括通过与水稻核定位蛋白的相互作用共同调控防御基因的表达、通过泛素化机制降解免疫相关蛋白以及影响活性氧ROS生成与平衡等。此外，部分效应蛋白通过靶向线粒体和叶绿体等关键细胞器干扰宿主能量代谢和免疫信号传递。效应蛋白不仅能够直接抑制水稻的免疫防御，还能通过诱导易感基因的表达进一步加剧病害。本文为深入理解稻瘟病菌与水稻互作机制以及抗病育种策略的开发提供了进一步的理论支持。
- 水稻 /
- 稻瘟病菌 /
- 效应蛋白 /
- 相互作用 /
- 抗性蛋白
Abstract:
A major threat to global rice production, rice blast is commonly caused by Magnaporthe oryzae. Thus, the fungal infection mechanism has been a focal point of the studies aiming to alleviate the disease. As a critical factor, the effector proteins secreted by the fungus target key components in the cytoplasm or organelles of rice cells to manipulate the host immunity and metabolic pathways resulted in weakened resistance to the disease of a rice plant. This article summarizes the advanced understanding of how the effectors act in rice cytoplasm and nucleus. The studies encompass the regulation of gene expression through interactions with nuclear-localized host proteins, the ubiquitination-mediated degradation of immunity-related proteins, and the modulation of ROS production and balance. Some of the effector proteins were found to disrupt energy metabolism and immune signal transduction by targeting mitochondria and chloroplasts in the rice. They not only suppress rice immune defenses but also exacerbate vulnerability to disease by inducing expression of susceptibility-related genes. The recently released reports provide valuable insights into the molecular mechanisms underlying the rice-pathogen interactions and offer promising a new direction for breeding disease-resistant rice varieties.
- rice /
- Magnaporthe oryzae /
- effector protein /
- interaction /
- resistant protein

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0. 引言

水稻（Oryza sativa）作为全球最重要的粮食作物之一，在生长发育过程中会受到非生物胁迫与生物胁迫，其中由子囊菌（Magnaporthe oryzae）引起的水稻稻瘟病是影响全球水稻产量的三大重要病害之一，严重威胁水稻生产安全，导致年产量下降10%～30%，在稻瘟病重发地区，可导致产量下降50%^[1]。稻瘟病发生在水稻的整个生育期，根据侵染的不同阶段，可分为苗瘟、叶瘟、节瘟、穗瘟等多种类型，其中穗瘟是水稻生产过程中面临的最大威胁之一^[2]。效应蛋白是一类病原菌在寄主细胞内或胞外分泌的小分子蛋白质，它们能够干扰寄主的免疫系统，帮助病原菌侵染和扩展，同时抑制寄主的防御反应。这些效应蛋白通常通过菌丝尖端或特殊的分泌系统注入水稻细胞中，并直接或间接地与寄主蛋白相互作用，从而改变寄主的生理代谢，最终导致病害的发生。根据定位的不同，稻瘟病菌效应蛋白可分为胞外效应蛋白（如抑制寄主防御反应的酶类）和胞内效应蛋白（如Avr-Pik、Avr-Pita等）。其中，胞内效应蛋白能够直接靶向寄主细胞的关键免疫因子，是当前研究的重点。近年来，随着基因组学和蛋白组学技术的发展，对稻瘟病菌效应蛋白的研究逐渐深入。多个效应蛋白（如Avr-PikD、Avr-Pita1等）的功能已经被解析，它们被证明能与水稻的抗病蛋白（如Pik、Pi-ta）发生特异性相互作用，从而触发寄主的免疫反应或导致病害的发生。然而，病原菌通过快速突变或基因缺失，可以规避寄主的免疫识别，进一步增加了防控稻瘟病的难度。因此，对稻瘟病菌效应蛋白的深入研究不仅有助于阐明病原菌与寄主互作的分子机制，还为水稻抗病育种提供了重要靶标和策略。

1. 病原分子信号触发的植物免疫反应

稻瘟病菌以活体半营养方式侵染水稻地上组织，在侵染期间，稻瘟病菌最初以活体营养型在宿主细胞中生长，从而抑制宿主的免疫反应^[3,4]。在侵染宿主的过程中，稻瘟病菌从分生孢子萌发形成芽管，芽管进一步扩展后停止生长形成附着胞，附着胞对稻瘟病菌的侵染至关重要，附着胞通过积累甘油等渗透活性物质产生高渗透压，向下施加机械压力，突破水稻叶片的角质层^[5]。植物为了抵御病原菌的入侵，进化出复杂的两层先天免疫反应机制，来响应外界环境，一是由病原物/微生物相关分子模式（pathogen/microbe-associated molecular patterns, PAMPs/MAMPs）和损伤相关分子模式（damage-associated molecular patterns, DAMPs）触发的免疫反应（PAMPs/MAMPs-triggered immunity, PTI），可被植物细胞表面定位的模式识别受体（pattern-recognition receptor, PRRs）所识别，这种识别会触发PTI基础免疫防御反应，通过丝裂原活化蛋白MAP激酶（mitogen-activated protein kinases, MAPK）级联反应、受体样激酶（receptor-like kinases, RLKs）和受体样蛋白（receptor-like proteins, RLPs）以及其他激酶的激活、质膜NADPH氧化酶产生活性氧（reactive oxygen species, ROS）、Ca²⁺离子爆发、胼胝质沉积以及激素通路激活和防御相关基因的激活，作为植物免疫的第一道防线阻止病原菌扩增^[6−10]；二是效应子触发的免疫反应（effector-triggered immunity, ETI）^[6]。为了克服植物的PTI防御反应，稻瘟病菌在侵染过程中分泌多种效应蛋白（effectors），运输到植物的质外体或细胞质中，也称为胞外效应蛋白和胞内效应蛋白，通过抑制免疫反应，为致病性创建有利的环境，从而导致效应子触发的感病性（effector-triggered susceptibility, ETS）^[11−13]。为了应对效应蛋白产生的感病性，植物利用抗性蛋白/R基因（resistance, R）的细胞内核苷酸结合和富含亮氨酸的受体（nucleotide-binding and leucine-rich repeat receptors, NLRs）通过直接或者间接作用来识别不同病原菌的效应子，这些效应子称为无毒效应子/无毒基因（avirulence, Avr）。这种识别会触发效应蛋白引起的免疫反应即为ETI，作为植物免疫的第二道防线^[14,15]。在植物中，已经鉴定出3种类型的NLR，N端含有TIR（toll-interleukin-1 receptor）结构域（TNLs）、CC（coiled-coil）结构域（CNLs）和RPW8 （resistance to powdery mildew 8）结构域（RNLs）^[16]。不同的NLR亚型在激活后寡聚化成抵抗体结构，在信号传导和病原体鉴定中具有双重作用。近期的研究表明，模式识别受体是NLR介导的植物免疫所必需的，在大多数植物中，PTI和ETI共享一个共同调节的信号传导网络，并触发共同的植物免疫反应。然而在ETI期间的防御反应比PTI期间更持久、更强大，从而对病原体产生高效的抵抗力。近期的研究表明，PTI和ETI具有相互增强的作用，在拟南芥中，植物两层免疫系统通过精密的分工合作来实现ROS的大量产生，其中ETI免疫系统负责增强活性氧合成酶（Respiratory Burst Oxidase Homolog D）RBOHD蛋白的表达，而PTI免疫系统促进RBOHD蛋白完全激活，二者缺一不可^[17]。用PTI诱导蛋白flg22或nlp20处理植物会显著提高TIR类蛋白的表达，表明TIR信号激活是在PTI期间增强植物防御的重要机制^[18]。水稻去泛素化酶PICI1通过增强甲硫氨酸合成酶的稳定性，促进甲硫氨酸合成乙烯，激活PTI，稻瘟病效应蛋白AvrPi9通过靶向并降解（PigmR-interacting and chitin-induced proteins ）PICI1，抑制PTI，水稻NLR免疫受体PigmR通过竞争抑制AvrPi9和PICI1互作，激活ETI^[19]。这表明水稻去泛素化酶PICI1是PTI和ETI的免疫枢纽蛋白，NLR通过调控防卫相关激素的产生协调整合PTI和ETI，激活广谱抗性。

此外，ETI通常与超敏反应（hypersensitive response, HR）有关，HR是细胞程序性死亡（program cell death, PCD）的一种形式，限制了潜在病原体的营养物质可用性^[20]。植物通过特定的NLR受体感知效应蛋白的存在，从而激活ETI反应，效应蛋白的识别不仅诱导更强烈的免疫反应，还显著增加水杨酸（salicylic acid, SA）依赖性信号途径^[21]。植物的细胞程序性死亡受水杨酸依赖的病程相关蛋白的非表达因子NPR1（non-expresser of pathogenesis-related protein 1）的调控，NPR1通过激活植物的防御基因和在细胞质中形成一种SA诱导的NPR1凝聚体结构捕获并降解与细胞死亡相关的多种信号组分，通过这种方式，NPR1关闭了与细胞死亡相关的通路，同时开启了促进细胞存活的免疫反应，从而使植物更有效地抵御病原菌的侵害^[22]。通过效应蛋白的精确识别和NPR1调控的免疫开关机制，ETI实现了植物免疫的高度特异性与效率。

2. 稻瘟病菌效应蛋白的分类和功能

稻瘟病菌分泌的效应蛋白在致病过程中发挥关键作用，这些效应蛋白通过感染宿主植物的免疫系统，促进病原菌的侵染和定殖。例如，效应蛋白AvrPi9靶向水稻RING型E3泛素连接酶OsRGLG5抑制水稻的稻瘟病抗性^[23]。稻瘟病效应子MoSPAB1直接与Bsr-d1结合，并且与水稻转录因子MYBS1竞争调控Bsr-d1的表达，进而激活下游靶标基因，减弱水稻的免疫反应^[24]。AvrPik-D与水稻LSD1-like转录因子AKIP30互作，从而抑制水稻的基础防御，减弱水稻对稻瘟病的抗性^[25]。效应蛋白MoErs1通过靶向参与水稻免疫的半胱氨酸蛋白酶OsRD21并抑制其酶活，从而干扰OsRD21在水稻免疫中的作用，促进稻瘟病的侵染^[26]。下面根据效应蛋白的功能和致病机制进行分类介绍。

2.1 稻瘟病菌效应蛋白的分类

植物抗病基因R基因与稻瘟病无毒基因Avr基因的互作是植物免疫研究的核心领域之一。这种互作关系是经典的“基因对基因”假说，该假说在植物病理学中具有里程碑意义^[27]，被广泛用来解释植物免疫反应中的R基因与Avr基因的互作关系，即植物的R基因能够识别特定病原菌的Avr基因，从而激活植物的防御反应。近年来，随着分子生物学和基因组学技术的进步，R基因与Avr基因的互作研究取得了显著进展。目前，水稻中已成功克隆出24个无毒基因（表1）^{[19, 23-26, 28-63]}。R基因引发的抗稻瘟病反应有两种作用方式：Avr直接与NBS-LRR相互作用，或者中间宿主因子促进相互作用^[28]。特定的细胞质效应蛋白被抗病基因所识别，触发由R基因介导的水稻抗性，同时还能够靶向水稻蛋白以抑制基础免疫，如表1中编号1~10号效应蛋白。同时，一些细胞质效应蛋白可以靶向细胞核，并表现出作为类似转录因子的功能，重新调控水稻基因的表达，如表1中MoSPAB1 与MoHTR1。并且某些胞外效应蛋白具有消弱水稻胞外免疫的能力，并能逃避宿主免疫系统的检测，如表1中MoAo1、MoCel10A以及MoChia1。

表 1 稻瘟病菌中效应蛋白的作用方式

Table 1. Modes of actions by effector proteins in M. oryzae

序号 No.	效应蛋白 Effector protein	亚细胞定位 Subcellular localization	靶标蛋白 Target protein	作用功能 Function	参考文献 References
1	Avr-Pia	细胞质	Pia	Avr-Pia通过影响水稻细胞中的特定靶标蛋白间接触发Pia介导的免疫反应。	[44]
2	Avr-Pib	细胞质	Pib	Avr-Pib通过与水稻细胞内的特定靶标蛋白互作，激活Pib感知并触发抗性反应	[45]
2	Avr-Pib	细胞质	SH3P2	Avr-Pib通过与水稻蛋白SH3P2互作，干扰Pib介导的免疫反应，促进病原菌的侵染	[29]
3	Avr-Pita	细胞质	Pita	AVR-Pita的识别完全依赖于Ptr，而NLR Pi-ta在此过程中并不起作用	[32]
3	Avr-Pita	细胞质	OsCOX11	Avr-Pita通过靶向OsCOX11增强细胞色素c氧化酶的活性，抑制ROS的积累，削弱免疫反应	[31]
4	Avr-Pii	细胞质	Pii	Avr-Pii被水稻的抗性蛋白Pii识别，触发Pii介导的抗性反应	[46]
4	Avr-Pii	细胞质	OsExo70F2/ OsExo70F3	Avr-Pii通过与水稻胞吐相关蛋白OsExo70F2和OsExo70F3相互作用，抑制胞吐途径的正常功能，干扰Pii介导的免疫反应，促进稻瘟病菌的侵染	[33]
5	Avr-Pik	细胞质	Pik	Avr-Pik被水稻的抗性蛋白Pik识别，触发Pik介导的抗性反应	[47]
5	Avr-Pik	细胞质	OsHIPP19/ OsHIPP120	Avr-Pik通过与水稻的重金属相关蛋白OsHIPP19和OsHIPP20相互作用，干扰水稻的免疫反应，促进稻瘟病菌的侵染	[34]
6	Avr-Pi9	细胞质	Pi9	Avr-Pi9被水稻的抗性蛋白Pi9识别，触发Pi9介导的抗性反应	[48]
			OsRGLG5	AvrPi9 影响 E3 泛素连接酶 OsRGLG5 的稳定性来抑制水稻的稻瘟病抗性	[23]
			PICI1	AvrPi9 通过与泛素化酶 PICI1互作，干扰其免疫调控功能，以此来抑制水稻的稻瘟病抗性	[19]
			ANIP1-OsWRKY62	AvrPi9通过与ANIP1和OsWRKY62相互作用，调控水稻的稻瘟病抗性，并影响Pi9介导的特异抗性反应	[35]
7	Avr-Pi54	细胞质	Pi54	Avr-Pi54被水稻的抗性蛋白Pi54识别，触发Pi54介导的抗性反应	[49]
8	AvrPiz-t	细胞质	Piz-t	AvrPiz-t被水稻的抗性蛋白Piz-t识别，触发Piz-t介导的抗性反应	[25]
			APIP4	AvrPiz-t通过与水稻胰蛋白酶抑制因子APIP4相互作用，干扰其功能，削弱宿主的抗病能力，从而促进稻瘟病菌的侵染	[36]
			APIP5	AvrPiz-t通过与水稻bZIP转录因子APIP5相互作用，调控水稻中的细胞死亡和免疫反应，从而促进稻瘟病菌的侵染	[37]
			APIP6	AvrPiz-t通过与水稻E3泛素连接酶APIP6相互作用，抑制其活性，从而促进稻瘟病菌的侵染	[38]
			APIP10	AvrPiz-t通过靶向水稻E3泛素连接酶APIP10，导致其降解，从而促进稻瘟病菌的侵染	[39]
			APIP12	AvrPiz-t通过与水稻核孔蛋白APIP12相互作用，干扰其功能，从而促进稻瘟病菌的侵染	[40]
			OsAKT1	AvrPiz-t通过与水稻钾离子通道蛋白OsAKT1相互作用，抑制其活性，干扰宿主细胞内的离子平衡，从而促进稻瘟病菌的侵染	[41]
			ROD1	AvrPiz-t利用Ca²⁺传感器介导的ROS清除机制来抑制水稻的免疫反应	[42]
9	Avr1-Co39	细胞质	Pi- Co39	Avr1-Co39被水稻的抗性蛋白Pi- Co39识别，触发Pi- Co39介导的抗性反应	[50]
9	Avr1-Co39	细胞质	RGA4/ RGA5	水稻抗性蛋白 RGA4 和 RGA5 通过直接结合识别稻瘟病菌效应蛋白 AVR-Pia 和 AVR1-Co39，触发免疫反应	[43]
10	Avr-PikD	细胞质	Pik	Pik 通过识别效应蛋白 Avr-PikD 来调控稻瘟病的抗性反应	[51]
			OsDjA9	Avr-Pik通过与水稻分子伴侣蛋白OsDjA9相互作用，介导水稻对稻瘟病的抗性反应	[52]
			AKIP695	AvrPik-D通过靶向水稻的CW型锌指蛋白AKIP695，从而抑制水稻的免疫反应，促进稻瘟病菌的侵染	[53]
			AKIP30	AKIP30通过与稻瘟病菌效应蛋白AvrPik-D相互作用，影响水稻的免疫反应，进而对稻瘟病菌的侵染产生影响	[25]
11	PWL1	细胞质	未知	PWL1通过其功能或代谢产物在稻瘟病菌感染过程中被水稻识别，触发免疫反应，表现出与抗病相关的作用机制	[54]
12	PWL2	细胞质	未知	PWL2通过在稻瘟病菌感染过程中与宿主免疫系统的特定组件相互作用，触发免疫反应，在抗病机制中起关键作用	[54]
13	MoCDIP4	细胞质	OsDjA9	MoCDIP4通过与水稻OsDjA9蛋白互作，影响线粒体功能，削弱水稻抗病性，促进病原侵染	[55]
14	MoIug4	细胞质	OsAHL1	MoIug4与水稻转录因子OsAHL1竞争性结合OsEIN2基因启动子，抑制乙烯信号通路，削弱水稻免疫反应，促进病原菌侵染	[56]
15	MoErs1	质膜	OsRD21	稻瘟病菌效应蛋白MoErs1通过抑制水稻半胱氨酸蛋白酶OsRD21的功能，削弱水稻免疫反应，促进病原菌侵染	[26]
16	MoSPAB1	质外体	Bsr-d1	MoSPAB1通过激活水稻Bsr-d1基因表达，削弱宿主免疫，促进病原菌侵染	[24]
17	MoHTR1	质外体	RxKK	MoHTR1通过与水稻核定位信号（NLS）序列RxKK相互作用，进入宿主细胞核，削弱植物免疫，促进病原菌侵染	[57]
18	MoHTR2	质外体	未知	稻瘟病菌效应蛋白MoHTR2被水稻核内蛋白识别，调控宿主免疫基因的表达，削弱植物免疫，促进病原菌侵染	[57]
19	MoHTR3	质外体	未知	MoHTR3通过与水稻细胞核中的免疫相关蛋白结合，影响宿主免疫信号的启动和调节，干扰宿主的免疫反应	[58]
20	MoNLE1	质外体	OsPUX8B.2	MoNLE1直接结合OsPUX8B.2促进其向细胞核内迁移并加速其降解，促进稻瘟病菌的侵染，正调控水稻对稻瘟病菌的免疫	[59]
21	MoAo1	质外体	OsAO3/ OsAO4	MoAo1通过抑制水稻抗坏血酸氧化酶OsAO3和OsAO4的活性，调节细胞外基质中的氧化还原状态，削弱植物免疫反应	[60]
22	MoCel10A	质外体	OsRMC	受体样激酶OsRMC通过抑制木聚糖酶MoCel10A的活性，干扰其对水稻木聚糖的降解，从而阻止病原菌的入侵	[61]
23	MoChia1	质外体	OsTPR1	水稻四肽重复蛋白OsTPR1与几丁质酶MoChia1竞争性结合，促进自由几丁质的积累，从而建立免疫反应	[62]
24	ACE1	未知	Pi33	ACE1通过其代谢产物被水稻的抗性蛋白Pi33识别，触发Pi33介导的抗性反应，抵御稻瘟病菌的侵染	[63]

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2.2 稻瘟病菌效应蛋白的功能

2.2.1 效应蛋白通过特异性靶向水稻细胞质调控水稻抗性

水稻的免疫反应是复杂且多层次的，涉及多个免疫受体、信号转导途径及调控因子。在这个复杂网络中，效应蛋白通过干扰关键节点（如免疫受体、信号传导蛋白、离子通道等）影响免疫反应。在稻瘟病菌中，有9种细胞质（Cytoplasmic）效应蛋白，即Avr-Pia、Avr-Pib、Avr-Pita、Avr-Pii、Avr-Pik/ PikD、Avr-Pi9、Avr-Pi54、AvrPiz-t和Avr-Co39，会被它们对应的R基因直接或间接识别（分别是Pia、Pib、Pita、Pii、Pik、Pi9、Pi54、Pizt、Co39）。同时，特定的效应蛋白通过靶向水稻防御相关蛋白来调节稻瘟病的抗性。例如，效应蛋白Avr-Pib通过特异性结合水稻蛋白SH3P2，抑制其在细胞内运输和免疫信号传导中的关键功能，从而干扰Pib介导的ETI反应^[29]。最新的研究表明，Avr-Pib通过激活Pib与PibH8的复合体来诱导水稻的抗病反应。在常态下，OsSH3P2通过与PibH8相互作用，抑制其与Pib形成复合体。然而，当Avr-Pib入侵时，OsSH3P2与Avr-Pib优先结合，促使Pib与PibH8解离并形成活跃复合体，进一步激活抗病反应^[30]；效应蛋白Avr-Pita通过靶向水稻蛋白OsCOX11，干扰线粒体中细胞色素氧化酶复合体的功能，抑制ROS的积累，削弱水稻的免疫防御能力，促进稻瘟病菌的侵染^[31]；最新的研究表明AVR-Pita在某些基因型（NLR Pita）或条件下不引发抗病反应，挑战了传统的“效应蛋白—抗性蛋白一一对应”的经典模型，并首次报道非典型抗性蛋白PTR能够识别AVR-Pita，并呈现出等位基因特异性，揭示植物抗病的新机制^[32]；效应蛋白Avr-Pii通过靶向水稻胞吐相关蛋白OsExo70F2和OsExo70F3，干扰胞吐复合体功能，阻断免疫相关蛋白质和分子外运，从而间接影响抗性基因Pii对Avr-Pii的识别，导致水稻免疫系统无法有效地抵抗病原的侵染^[33]；这种作用机制揭示了稻瘟病菌通过劫持宿主胞吐途径实现免疫逃避的策略，为厘清植物-病原菌互作机制提供新视角，并为抗病育种提供潜在的分子靶标。稻瘟病菌效应蛋白Avr-Pik和其等位变体Avr-PikD均能够与水稻中的金属结合蛋白（heavy metal-associated isoprenylated plant protein）OsHIPP19和OsHIPP120相互作用^[34]；影响Avr-Pik和Avr-PikD与抗性信号蛋白（如Pik NLR）的相互作用，从而阻断免疫信号的激活。效应蛋白Avr-Pi9通过与OsRGLG5、PICI1、ANIP1-OsWRKY62等免疫调控因子的相互作用，抑制 Pi9基因介导的免疫反应^[19,23,35]，进而影响水稻的抗病能力；效应蛋白AvrPiz-t通过与APIP4、APIP5、APIP6、APIP10和APIP12等具有E3泛素化酶功能的蛋白相互作用，干扰免疫反应的启动和调节^[36−40]。这些蛋白通过泛素化修饰目标蛋白，控制免疫相关分子的稳定性和降解，从而抑制Piz-t基因介导的抗病反应。通过这种机制，AvrPiz-t削弱水稻的免疫防御，帮助稻瘟病菌逃避免疫监视。AvrPiz-t与OsAKT1相互作用时，通过改变钾离子通道的活性或功能，破坏植物细胞内的离子平衡，使得Piz-t无法有效识别AvrPiz-t介导的免疫反应，导致水稻对稻瘟病菌的抗性下降^[41]。此外，Avr-Piz-t通过模拟ROD1的结构，触发活性氧清除作用，以此抑制水稻免疫能力^[42]；Avr1-Co39通过与水稻中的RGA4和RGA5免疫受体的相互作用，激活免疫反应，从而增强水稻对稻瘟病的抗性^[43]。这些效应蛋白与免疫基因的相互作用揭示了稻瘟病菌对水稻免疫反应的多层次攻击策略，也反映出植物免疫系统在应对病原入侵时的复杂性和脆弱性。通过深入探讨这些机制，可以为水稻抗病育种和免疫研究提供理论依据与实践指导。

2.2.2 效应蛋白通过特异性靶向水稻细胞核影响水稻抗性

效应蛋白的常见作用靶点位于细胞质内，但近期的研究进展阐述了稻瘟病菌效应蛋白在水稻细胞内对特定的细胞器也具有靶向作用。稻瘟病菌宿主转录重编程效应蛋白MoHTR1、MoHTR2和MoHTR3（host transcription reprogramming 1, 2, and 3）在水稻侵染过程中被转运到水稻细胞核内，这三者具有C₂H₂锌指结构域，通过重编程基因的转录，调控关键靶基因的表达，抑制水稻免疫基因的激活，并诱导有利于病原菌的基因表达，抑制水稻的免疫反应，促进稻瘟病菌的侵染^[57,58]；MoNLE1与水稻细胞核内的OsPUX8B.2结合，OsPUX8B.2可能作为调控因子参与泛素化相关的信号途径，其功能被MoNLE1劫持后，促进免疫相关蛋白的泛素化标记并降解，从而减弱水稻的免疫反应^[59]。这种机制导致免疫信号传导的中断或减弱，最终对水稻免疫系统产生负调控作用，从而为稻瘟病菌的感染提供有利条件；MoAo1与水稻细胞核内的抗坏血酸氧化酶OsAO3/OsAO4直接互作，干扰酶促功能，破坏抗坏血酸（Ascorbic Acid, AsA）与脱氢抗坏血酸（Dehydroascorbic Acid, DHA）之间的代谢动态平衡。这种互作可能抑制抗坏血酸的再生，抑制其在ROS清除中的关键作用，导致水稻细胞中ROS的异常积累或不足，扰乱细胞内的氧化还原平衡。此外，OsAO3/OsAO4功能的失调可能通过ROS信号通路的削弱，抑制防御基因和过氧化物酶基因的表达，最终引发免疫信号通路的失效，显著降低水稻的抗病能力^[60]；MoCel10A通过进入水稻细胞核内与OsRMC结合，抑制ROS的积累或破坏动态平衡，使得ROS信号无法有效激活免疫反应，影响免疫信号的传递，降低稻瘟病的抗性^[61]；MoChia1通过进入水稻细胞核，靶向OsTPR1，解除其对几丁质结合的抑制，从而激活植物免疫^[62]； MoIug4通过进入水稻细胞核与OsAHL1竞争性结合，阻止OsAHL1对OsEIN2的正常激活，抑制乙烯信号通路的下游免疫反应。通过下调OsEIN2的表达，MoIug4显著削弱水稻的免疫防御能力，最终促进了稻瘟病菌的侵染^[56]；MoSPAB1能够通过携带核定位信号（NLS）进入水稻细胞核，激活抗病调控基因Bsr-d1的启动子区域，显著促进其表达。Bsr-d1作为一个负调控免疫基因，其过度表达削弱了水稻的免疫防御能力^[24]；MoCDIP4通过阻止OsDjA9对线粒体分裂蛋白OsDRP1E的降解，导致OsDRP1E异常积累，从而引发线粒体过度分裂，削弱水稻的抗病性，给稻瘟菌创造了更好的生存条件^[55]。这一系列研究揭示了稻瘟病菌效应蛋白通过精准靶向宿主细胞核、线粒体等关键细胞器，干扰免疫信号传导、破坏ROS平衡、诱导负调控基因等多层次机制削弱水稻的抗病能力。这些发现不仅展示了病原菌复杂的侵染策略，也为水稻抗病育种与病害防控提供重要的分子靶标和理论支持。

3. 展望

近年来，水稻与稻瘟病菌效应蛋白的互作研究取得了显著进展。稻瘟病菌效应蛋白被认为是致病机制的核心因子之一，它们通过靶向水稻细胞中的关键通路和亚细胞器，干扰宿主的免疫反应，为病原菌的扩展创造有利环境。例如，水稻转录重编程效应蛋白（如MoHTR1、MoHTR2、MoHTR3）能够进入细胞核，调控免疫相关基因的表达；细胞质效应蛋白Avr-Piz-t通过泛素化降解免疫调控蛋白来削弱免疫反应；线粒体相关效应蛋白MoCDIP4则通过影响线粒体分裂，干扰水稻的抗病能力。这些研究揭示了稻瘟病菌效应蛋白靶标的多样性和复杂性，为深入探明病原菌的侵染策略提供了新的视角。在分子育种领域，抗病基因的克隆与功能鉴定已成为近年的研究突破。多个水稻中的NBS-LRR类抗性基因（如Pib、Pi54）及其对稻瘟病菌效应蛋白的识别机制已被揭示，为抗病育种提供了坚实的分子水平的基础。此外，水稻的泛素化与脱泛素化途径在抗病反应中的关键作用，也为抗病育种开辟了新的方向。然而，尽管现有的研究已初步揭示了多个抗病基因与效应蛋白之间的互作，仍有许多问题亟待解决。现阶段的研究主要集中在特定的抗病基因和效应蛋白之间的作用机理，尚未全面涵盖所有病原菌的效应蛋白。因此，未来的研究需要通过高通量筛选与系统生物学方法，挖掘更多的抗病基因及其功能机制。此外，如何在分子育种中高效整合多个抗病基因，并提高其抗病表现，如何克服病原菌多样性带来的挑战，依然是推动抗病育种技术发展的关键难点。随着精准育种技术和基因组编辑技术的不断进步，未来抗病育种将迎来新的突破，为水稻的可持续生产提供更有力的支持。

表 1 稻瘟病菌中效应蛋白的作用方式

Table 1 Modes of actions by effector proteins in M. oryzae

序号 No.	效应蛋白 Effector protein	亚细胞定位 Subcellular localization	靶标蛋白 Target protein	作用功能 Function	参考文献 References
1	Avr-Pia	细胞质	Pia	Avr-Pia通过影响水稻细胞中的特定靶标蛋白间接触发Pia介导的免疫反应。	[44]
2	Avr-Pib	细胞质	Pib	Avr-Pib通过与水稻细胞内的特定靶标蛋白互作，激活Pib感知并触发抗性反应	[45]
2	Avr-Pib	细胞质	SH3P2	Avr-Pib通过与水稻蛋白SH3P2互作，干扰Pib介导的免疫反应，促进病原菌的侵染	[29]
3	Avr-Pita	细胞质	Pita	AVR-Pita的识别完全依赖于Ptr，而NLR Pi-ta在此过程中并不起作用	[32]
3	Avr-Pita	细胞质	OsCOX11	Avr-Pita通过靶向OsCOX11增强细胞色素c氧化酶的活性，抑制ROS的积累，削弱免疫反应	[31]
4	Avr-Pii	细胞质	Pii	Avr-Pii被水稻的抗性蛋白Pii识别，触发Pii介导的抗性反应	[46]
4	Avr-Pii	细胞质	OsExo70F2/ OsExo70F3	Avr-Pii通过与水稻胞吐相关蛋白OsExo70F2和OsExo70F3相互作用，抑制胞吐途径的正常功能，干扰Pii介导的免疫反应，促进稻瘟病菌的侵染	[33]
5	Avr-Pik	细胞质	Pik	Avr-Pik被水稻的抗性蛋白Pik识别，触发Pik介导的抗性反应	[47]
5	Avr-Pik	细胞质	OsHIPP19/ OsHIPP120	Avr-Pik通过与水稻的重金属相关蛋白OsHIPP19和OsHIPP20相互作用，干扰水稻的免疫反应，促进稻瘟病菌的侵染	[34]
6	Avr-Pi9	细胞质	Pi9	Avr-Pi9被水稻的抗性蛋白Pi9识别，触发Pi9介导的抗性反应	[48]
			OsRGLG5	AvrPi9 影响 E3 泛素连接酶 OsRGLG5 的稳定性来抑制水稻的稻瘟病抗性	[23]
			PICI1	AvrPi9 通过与泛素化酶 PICI1互作，干扰其免疫调控功能，以此来抑制水稻的稻瘟病抗性	[19]
			ANIP1-OsWRKY62	AvrPi9通过与ANIP1和OsWRKY62相互作用，调控水稻的稻瘟病抗性，并影响Pi9介导的特异抗性反应	[35]
7	Avr-Pi54	细胞质	Pi54	Avr-Pi54被水稻的抗性蛋白Pi54识别，触发Pi54介导的抗性反应	[49]
8	AvrPiz-t	细胞质	Piz-t	AvrPiz-t被水稻的抗性蛋白Piz-t识别，触发Piz-t介导的抗性反应	[25]
			APIP4	AvrPiz-t通过与水稻胰蛋白酶抑制因子APIP4相互作用，干扰其功能，削弱宿主的抗病能力，从而促进稻瘟病菌的侵染	[36]
			APIP5	AvrPiz-t通过与水稻bZIP转录因子APIP5相互作用，调控水稻中的细胞死亡和免疫反应，从而促进稻瘟病菌的侵染	[37]
			APIP6	AvrPiz-t通过与水稻E3泛素连接酶APIP6相互作用，抑制其活性，从而促进稻瘟病菌的侵染	[38]
			APIP10	AvrPiz-t通过靶向水稻E3泛素连接酶APIP10，导致其降解，从而促进稻瘟病菌的侵染	[39]
			APIP12	AvrPiz-t通过与水稻核孔蛋白APIP12相互作用，干扰其功能，从而促进稻瘟病菌的侵染	[40]
			OsAKT1	AvrPiz-t通过与水稻钾离子通道蛋白OsAKT1相互作用，抑制其活性，干扰宿主细胞内的离子平衡，从而促进稻瘟病菌的侵染	[41]
			ROD1	AvrPiz-t利用Ca²⁺传感器介导的ROS清除机制来抑制水稻的免疫反应	[42]
9	Avr1-Co39	细胞质	Pi- Co39	Avr1-Co39被水稻的抗性蛋白Pi- Co39识别，触发Pi- Co39介导的抗性反应	[50]
9	Avr1-Co39	细胞质	RGA4/ RGA5	水稻抗性蛋白 RGA4 和 RGA5 通过直接结合识别稻瘟病菌效应蛋白 AVR-Pia 和 AVR1-Co39，触发免疫反应	[43]
10	Avr-PikD	细胞质	Pik	Pik 通过识别效应蛋白 Avr-PikD 来调控稻瘟病的抗性反应	[51]
			OsDjA9	Avr-Pik通过与水稻分子伴侣蛋白OsDjA9相互作用，介导水稻对稻瘟病的抗性反应	[52]
			AKIP695	AvrPik-D通过靶向水稻的CW型锌指蛋白AKIP695，从而抑制水稻的免疫反应，促进稻瘟病菌的侵染	[53]
			AKIP30	AKIP30通过与稻瘟病菌效应蛋白AvrPik-D相互作用，影响水稻的免疫反应，进而对稻瘟病菌的侵染产生影响	[25]
11	PWL1	细胞质	未知	PWL1通过其功能或代谢产物在稻瘟病菌感染过程中被水稻识别，触发免疫反应，表现出与抗病相关的作用机制	[54]
12	PWL2	细胞质	未知	PWL2通过在稻瘟病菌感染过程中与宿主免疫系统的特定组件相互作用，触发免疫反应，在抗病机制中起关键作用	[54]
13	MoCDIP4	细胞质	OsDjA9	MoCDIP4通过与水稻OsDjA9蛋白互作，影响线粒体功能，削弱水稻抗病性，促进病原侵染	[55]
14	MoIug4	细胞质	OsAHL1	MoIug4与水稻转录因子OsAHL1竞争性结合OsEIN2基因启动子，抑制乙烯信号通路，削弱水稻免疫反应，促进病原菌侵染	[56]
15	MoErs1	质膜	OsRD21	稻瘟病菌效应蛋白MoErs1通过抑制水稻半胱氨酸蛋白酶OsRD21的功能，削弱水稻免疫反应，促进病原菌侵染	[26]
16	MoSPAB1	质外体	Bsr-d1	MoSPAB1通过激活水稻Bsr-d1基因表达，削弱宿主免疫，促进病原菌侵染	[24]
17	MoHTR1	质外体	RxKK	MoHTR1通过与水稻核定位信号（NLS）序列RxKK相互作用，进入宿主细胞核，削弱植物免疫，促进病原菌侵染	[57]
18	MoHTR2	质外体	未知	稻瘟病菌效应蛋白MoHTR2被水稻核内蛋白识别，调控宿主免疫基因的表达，削弱植物免疫，促进病原菌侵染	[57]
19	MoHTR3	质外体	未知	MoHTR3通过与水稻细胞核中的免疫相关蛋白结合，影响宿主免疫信号的启动和调节，干扰宿主的免疫反应	[58]
20	MoNLE1	质外体	OsPUX8B.2	MoNLE1直接结合OsPUX8B.2促进其向细胞核内迁移并加速其降解，促进稻瘟病菌的侵染，正调控水稻对稻瘟病菌的免疫	[59]
21	MoAo1	质外体	OsAO3/ OsAO4	MoAo1通过抑制水稻抗坏血酸氧化酶OsAO3和OsAO4的活性，调节细胞外基质中的氧化还原状态，削弱植物免疫反应	[60]
22	MoCel10A	质外体	OsRMC	受体样激酶OsRMC通过抑制木聚糖酶MoCel10A的活性，干扰其对水稻木聚糖的降解，从而阻止病原菌的入侵	[61]
23	MoChia1	质外体	OsTPR1	水稻四肽重复蛋白OsTPR1与几丁质酶MoChia1竞争性结合，促进自由几丁质的积累，从而建立免疫反应	[62]
24	ACE1	未知	Pi33	ACE1通过其代谢产物被水稻的抗性蛋白Pi33识别，触发Pi33介导的抗性反应，抵御稻瘟病菌的侵染	[63]

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