Efficiency Improvement of Low-grade Phosphorus Fertilizer by Phosphate-solubilizing Fungus JL-7
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摘要:目的 针对我国低品位磷矿资源利用率低、耕地土壤有效磷含量低以及传统化肥的大量使用造成的土壤易固化等一系列问题，筛选可解离低品位磷矿的高效菌株，为低品位磷矿的资源利用提供途径。方法 以砂培法从贵州铜仁烟草种植基地土壤中筛选出一株新型解磷真菌，将其命名为JL-7，经过生理生化试验和分子生物学鉴定该菌为烟曲霉菌（Aspergillus fumigatiaffinis）。采用单因素和正交试验对该菌的解磷性能进行优化，在最佳优化条件下制备微生物菌肥并通过烟草盆栽试验进行肥效验证。结果 从烟草根际土壤中筛选的真菌JL-7在优化条件（接菌量1×105 cfu·mL−1、初始pH 6、解离时间8 d、解离温度26 ℃）下对低品位磷矿的最高解磷量达到967.4 mg·kg−1，真菌解离液中pH可降低至2.9左右。以高效解磷菌株JL-7制备菌肥，通过烟草盆栽种植试验，该菌肥对烟草（云烟87）的茎围、株高、最大叶面积分别提升44.60%、57.29%、62.90%。种植后对土壤进行分析，结果表明，该菌肥对土壤中的有效磷、速效钾、碱解氮含量分别提升48.5%、3.7%、9.1%。结论 菌株JL-7解磷效果优异且性能稳定，具有制备新型微生物肥料的潜力，具备一定的推广及应用价值。Abstract:Objective A fungal strain highly efficient in dissociating low-grade phosphorus ore for fertilization was isolated to determine the applicability.Method Soil samples at Guizhou Tongren Tobacco Planting Base were screened using the sand culture method for fungi that exhibited capability to solubilize phosphate. The selected isolate was identified by physiological, biochemical, and molecular biological tests. Conditions for optimal phosphate solubilization were determined by single factor and orthogonal experiments. Effect of the fungal addition on fertilization was verified by a pot test conducted on tobacco seedlings.Result The selected isolate was code-named JL-7 and, subsequently, identified to be a strain of Aspergillus fumigatiaffinis. The optimized conditions to maximize the phosphate-solubilization of JL-7 applied an inoculation at the rate of 1×105 cfu·mL−1 with an initial pH of 6 to incubate at 26 ℃ for 8 d. The process dissolved a low-grade phosphorus ore material up to 967.4 mg·kg−1 with the resulting solution reduced to approximately pH 2.9. In the pot experiment, the Yunyan 87 tobacco seedlings grown on a medium with the addition of a JL-7-inoculated phosphorus fertilizer had the stem girth, plant height, and maximum leaf area increased by 44.60%, 57.29%, and 62.90%, respectively, over control. Meanwhile, the pot soil increased 48.5% on available phosphorus, 3.7% on available potassium, and 9.1% on alkali-hydrolysable nitrogen after the planting as well.Conclusion The identified strongly phosphate-solubilizing Fungus JL-7 displayed a significant and consistent ability of dissolving phosphate. It was considered a potential candidate to be widely promoted as a microbial fertilization enhancer.
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芒果Mangifera indica L., 漆树科芒果属，种植于热带、亚热带地区，属重要的商品果树之一，芒果果实肉质滑嫩，口感及风味独特，因其果实营养丰富，富含人体有益的矿质元素和人体有益的抗氧化剂，同时具有预防癌症的作用，被称为热带水果之王[1-2]。截至2015年初，海南省芒果种植面积4.67万hm2，产量45.25万t，面积在全国仅次于广西(5.20万hm2)，产量居全国首位[3]。研究发现，矿质元素对树体、果实品质具有重要作用，钙则至关重要[4]，研究表明芒果对钙的需求量很大，树体中钙积累量仅次于氮与钾[5]。研究发现，缺乏钙、硼可导致果实表皮点蚀病[6]。由于芒果缺钙导致果基病、果实软鼻病、海绵组织等生理病害屡见报道[7]。由于钙在果树生长发育中具有重要作用，同时果实中钙的水平会影响到果实的硬度等品质和产量[8]，合理增施钙肥能预防或控制缺钙引起的生理病害，果实组织低钙产生褐变，增钙可以减少褐变[9]，叶面有效增钙能预防多种果实生理病害，同时也可提高果实的品质。相关研究发现，叶面施钙肥减少锦橙裂果发病率[10]，叶施钙提高苹果、油桃等的果实品质[11]。
然而，关于叶面施钙对芒果的缺钙生理病害防治和提高果实品质的研究较少，对芒果的研究主要侧重于土壤施钙和采后钙处理，包括早期增施钙肥和常规浸钙、减压渗钙等处理[12]。化学肥料是肥料施入土中造成大量流失及固定，这是其利用率较低的主要的原因[13]。本研究以此为切入点，以主栽品种‘台农1号’芒果为试材，分析不同生长时期叶面增施不同处理钙肥，探讨其对芒果钾、钙、镁含量和果实品质的影响，为科学高效施肥提供理论依据。
1. 材料与方法
1.1 试验材料与试验设计
本试验于2012年11月至2013年5月，在海南省乐东县九所镇芒果园内进行，果园土壤理化性状见表 1。供试材料为主栽品种‘台农1号’芒果，砧木为台农，9年生树。果园土壤理化性状见表 1。果园果树株行距3 m×5 m；供试肥料为果蔬液钙(Ca含量170 g·L-1，德国康朴公司生产)，按纯Ca分别设计0(CK)、0.5、1.5、2.5、3.5 g·L-1等5个质量浓度处理，以喷施清水为对照(CK)，选择冠幅长势较一致的正常植株，每处理设3重复，每小区3株，完全随机区组设计，除不同钙含量叶面喷施处理外，其余条件均按常规施肥管理方式进行。分别于2012年12月1日(催花前20d)、2013年3月7日(幼果期)、2013年3月27日(果实膨大期)、2013年4月13日(采收前10 d)各喷施1次，以叶面均匀湿润为度。
表 1 试验果园土壤理化性状Table 1. Chemical properties of soil at mango plantationpH值 有机质/
(g·kg-1)碱解氮N/
(mg·kg-1)有效磷P/
(mg·kg-1)速效钾K /
(mg·kg-1)交换性钙Ca/
(mg·kg-1)交换性镁Mg/
(mg·kg-1)有效铜Cu/
(mg·kg-1)有效锌Zn/
(mg·kg-1)5.42 13.93 137.9 333.0 136.0 221.2 62.96 1.77 5.36 1.2 测定项目与方法
于果实成熟采收期，每个处理小区沿每株树冠外围东、西、南、北4个方向分别采集大小一致、无病虫害带果柄的完好果实16个，每小区3株共48个。同样方向分别采取树冠外围的第一、二梢叶(枝梢生长按抽生时间顺序划分，也即枝梢生长的第一、二蓬叶)。采集的果实、叶片立即带回实验室，果实用去离子水清洗，每小区3株果树各选4个果，共12个，将果实分为果皮、果肉、果核3部分，切成小块，105℃杀青30 min，70℃烘干粉碎过1 mm筛，测定钾、钙、镁含量。叶片用浸去离子水毛巾擦净，105℃杀青30 min，70℃烘干粉碎过1 mm筛，测定钾、钙、镁含量。果实剪留约2 mm果柄，用250 mg·L-1杀菌剂“施宝克”浸泡3min，取出晾干，在温度27~28℃、相对湿度60%~80%下贮藏，果实后熟果皮颜色达4级成熟度, 1/2~3/4果色时[14]，测定果实钾、钙、镁、可溶性糖、可滴定酸、Vc、可溶性固形物含量。
果实、叶片矿质养分含量测定采用土壤农化分析常用方法，钾含量采用干灰化-火焰光度法(6400A火焰光度计)测定，钙、镁含量采用干灰化-原子吸收法(AAS novAA400原子吸收光谱仪, 德国耶拿)测定。采用蒽酮比色法测定果实可溶性糖含量、采用氢氧化钠滴定法测定可滴定酸含量、采用2, 6-二氯酚靛滴定法测定果实Vc含量[23]，采用WZ102型手持式折光仪测定可溶性固形物含量。
1.3 数据处理
试验数据处理采用SAS 9.0、Excel 2007进行统计分析。
2. 结果与分析
2.1 叶施不同质量浓度液钙对芒果叶片钾、钙、镁含量的影响
由表 2可知，对于第1叶，叶面喷施不同质量浓度果蔬钙有降低叶片钾含量的趋势，各处理叶片K含量均低于CK，高钙(3.5 g·L-1)处理显著低于CK(P < 0.05)，施钙量与叶片K含量呈显著负相关(r=-0.667，P=0.007)；与CK相较，叶面喷施不同质量浓度果蔬钙，除了低钙(0.5 g·L-1)处理，其余各处理均有提高叶片钙含量趋势(P < 0.05)；叶面喷施果蔬钙对叶片镁含量影响不显著。
表 2 叶施不同质量浓度液钙对芒果叶片钾、钙、镁含量的影响Table 2. Effect of foliage spray at varied Ca concentrations on K, Ca and Mg contents in mango leaves[单位/(g·kg-1)] 纯钙用量/ (g·L-1) 第1梢叶 第2梢叶 K Ca Mg K Ca Mg CK 3.45a 21.77b 0.98a 3.45b 20.90c 1.56a 0.5 3.31a 19.93b 1.02a 3.90ab 23.50b 1.37a 1.5 2.85a 22.63a 1.01a 4.30a 22.90bc 1.44a 2.5 2.42a 24.25ab 0.97a 3.45b 24.91a 1.49a 3.5 2.35a 22.28a 1.06a 2.31c 26.49a 1.45a 注：同列数据后不同小写字母分别表示差异达5%显著水平, 表 3、5同。 表 3 叶施不同浓度液钙对芒果成熟果实钾、钙、镁含量的影响Table 3. Effect of foliage spray at varied Ca concentrations on K, Ca and Mg contents in ripe mango fruits[单位/(g·kg-1)] 纯钙用量/(g·L-1) 果皮 果肉 果核 K Ca Mg K Ca Mg K Ca Mg CK 10.36a 4.17a 1.25b 11.57a 0.85b 0.86a 4.22a 2.36a 0.73a 0.5 10.62a 4.38a 1.03c 11.53a 1.13a 0.75a 3.39b 2.48a 0.54e 1.5 10.47a 4.60a 1.27b 10.83a 0.94b 0.80a 3.83ab 2.64a 0.71c 2.5 10.42a 5.00a 1.40a 11.22a 0.99ab 0.78a 3.79ab 2.36a 0.73a 3.5 11.09a 5.73a 1.28b 10.72a 1.00ab 0.78a 3.74ab 2.90a 0.65d 表 4 芒果叶片与成熟果实间钾、钙、镁元素的相关性(n=15)Table 4. Correlation on K, Ca and Mg contents between mango leaves and ripe fruits (n=15)元素 果皮K 果皮Ca 果皮Mg 果肉K 果肉Ca 果肉Mg 果核K 果核Ca 果核Mg 第1梢叶 K -0.509 -0.908* -0.670 0.778 -0.115 0.394 0.166 -0.524 -0.246 Ca -0.182 0.422 0.976** -0.439 -0.440 0.173 0.400 -0.058 0.810 Mg 0.934* 0.621 -0.320 -0.613 0.387 -0.418 -0.434 0.938* -0.532 第2梢叶 K -0.749 -0.774 -0.291 0.335 0.036 0.010 -0.103 -0.524 -0.010 Ca 0.775 0.935* 0.260 -0.643 0.505 -0.685 -0.521 0.636 -0.232 Mg 0.385 0.674 0.312 -0.672 0.508 -0.754 -0.591 0.430 -0.102 注：*表示在0.05水平上显著相关。**表示在0.01水平上显著相关。 表 5 叶施不同质量浓度液钙对芒果成熟果实品质的影响Table 5. Effect of foliage spray at varied Ca concentrations onquality of ripe mango fruits纯钙用量/
(g·L-1)可溶性固形物/% 可溶性糖/% 可滴定酸/% 糖酸比 维生素C/
(mg·hg-1)CK 13.67a 8.80a 0.44a 20.86c 19.06b 0.5 13.05a 10.77a 0.16b 70.45a 19.91b 1.5 11.90b 7.72ab 0.16b 49.98b 21.04a 2.5 12.83ab 9.83a 0.25b 27.58c 20.97a 3.5 12.80ab 6.02b 0.28b 22.37c 20.73a 对于第2叶，与CK比较，喷施不同低量果蔬钙有提高叶片钾含量的趋势，高量(3.5 g·L-1)钙显著降低叶片钾含量，叶片K含量与施钙量呈负相关(r=-0.532，P=0.041)；第1、2片K含量的变化差异可能与当时生长期的养分协调有关。叶面喷施果蔬钙有提高叶片钙含量的趋势，叶片钙含量与施钙量呈正相关(r=0.253，P=0.364)；喷施果蔬钙有降低叶片镁含量的趋势，4个处理叶片的Mg含量低于CK。
2.2 叶施不同质量浓度液钙对芒果成熟果实钾、钙、镁含量的影响
表 3所示，叶面喷施不同质量浓度的果蔬钙对果皮的钾含量无显著影响(P < 0.05)，CK与各处理的果皮钾含量在10.36~11.09 g·kg-1，果皮K含量与施钙量呈正相关(r=0.485，P=0.079)；与CK相较，叶面喷施果蔬钙能显著提高果皮钙含量(P < 0.05)，施钙量与果皮钙之间呈正相关(r=0.377，P=0.184)；喷施果蔬钙对果皮Mg含量影响不一，0.5 g·L-1处理显著降低，其余则表现增高，果皮Mg含量与施钙量呈正相关(r=0.453，P=0.140)。
表 3还显示，叶面喷施果蔬钙对果肉钾含量无显著影响(P < 0.05)，叶面喷施液体钙使4个处理果肉K含量为10.72~11.57 g·kg-1，果肉K含量与施钙用量呈负相关(r=-0.347，P=0.224)；与CK相较，叶面喷施果蔬钙有提高果肉钙含量的趋势，以0.5 g·L-1处理显著高于CK，果肉Ca含量与施钙用量呈正相关(r=0.218，P=0.455)；叶面喷施果蔬钙有降低果肉镁含量的趋势，低量0.5 g·L-1处理显著低于CK(P < 0.05)，果肉Mg含量与施钙用量呈负相关(r=-0.228，P=0.433)。
由表 2可知，叶面喷施果蔬钙有降低果核K含量趋势，0.5 g·L-1处理显著低于CK，CK与各处理的果皮钾含量在3.39~4.22 g·kg-1，果核K含量与施钙量呈负相关(r=-0.266，P=0.358)；与CK相较，叶面喷施果蔬钙具有提高果核钙含量的趋势，以3.5 g·L-1处理含量最高，果核Ca含量与施钙量呈正相关(r=0.242，P=0.405)；叶面喷施果蔬钙有降低果核镁含量的趋势，0.5 g·L-1处理显著低于CK。
2.3 芒果叶片与果实钾、钙、镁间的相关性
相关性分析(表 4)表明，第1梢叶K含量与果实中Ca呈负相关，第2梢叶K含量与果皮、果核K、果核Ca、果核Mg呈负相关，第2梢叶钾含量与果肉Ca呈正相关；第1梢叶Ca含量与果肉K、果肉Ca、果核Ca呈负相关，第1梢叶Ca含量与果皮Ca呈正相关，第2梢叶Ca与果皮Ca、果肉Ca、果核Ca均呈正相关，第2梢叶Ca含量与果皮Ca呈显著正相关；第1梢叶的Mg含量与果皮Ca、果肉Ca、果核Ca均呈正相关；第1梢叶K含量与果皮Ca、第1梢叶Ca含量与果皮Mg、第1梢叶Mg含量与果皮K、第1梢叶Mg含量与果核Ca含量达显著或极显著相关，第2梢叶Ca含量与果皮Ca达显著相关。
2.4 叶施不同质量浓度液钙对芒果成熟果实品质的影响
果实的品质受到包括果实可溶性固形物、可溶性糖、可滴定酸含量以及糖酸比、维生素C含量等物质的显著影响。结果(表 5)表明，叶面喷施果蔬钙处理使果实可溶性固形物含量均低于CK，1.5 g·L-1钙含量处理的果实可溶性糖含量最低，可溶性固形物含量与施钙量呈负相关(r=-0.359，P=0.228)；与CK相比，叶面喷施果蔬钙对果实可溶性糖含量的影响不一，可溶性糖含量与施钙量呈负相关(r=-0.456，P=0.101)；叶面喷施果蔬钙使果实可滴定酸含量显著低于CK，可滴定酸含量与施钙量呈负相关(r=-0.230，P=0.428)；叶面喷施果蔬钙均能提高果实糖酸比值，以低钙(0.5 g·L-1)处理最高，达到70.45；与CK相比，叶面喷施果蔬钙均能提高果实维生素C含量，1.5 g·L-1钙含量处理的果实维生素C含量显著高于CK处理，其余3个处理的维生素C含量高于CK，果实维生素C与施钙量呈正相关(r=0.621，P=0.018)。上述分析可得，叶面喷施果蔬钙能提高糖酸比值，叶面喷施较高浓度果蔬钙有降低可溶性糖含量的趋势，叶面喷施果蔬钙可以降低果实可溶性固形物和提高果实维生素C含量。
3. 讨论与结论
钙是植物生长发育必需营养元素之一，是偶联胞外信号与胞内生理生化反应的第二信使[11]。研究表明，果树叶片中钙含量的高低会影响果树各项生理指标，从而影响果实钙含量及果实的品质。钙含量的提高有益于维持果实细胞形态及保持果实硬度，优化果实品质[12]。本研究表明，与不喷施果蔬钙(CK)相比，叶面喷施果蔬钙具有提高叶片、果皮、果肉及果核钙含量的趋势；第一梢叶与果实间的钾、钙、镁含量显著相关。同条件下果实钙含量显著低于叶片，芒果叶片生长，钙不断积累[15-16]，而随着果实发育至成熟，钙含量下降[17]，导致叶片钙含量高于果实。与果实各部位相比，叶片对钙甚至对高钙较为敏感，这与果实对钙的吸收能力较差或不同部位对钙的敏感不同有关，也可能由于不同浓度矿质元素在不同器官的转运及迁移性不同导致[18]。
钾、钙、镁均为阳离子，常表现为拮抗作用，本研究发现，在一定施钙浓度范围内，叶面喷施果蔬钙具有提高叶片、果皮、果肉及果核钙含量的趋势，然而，第2梢叶钾、镁含量变化与钙相反，呈下降趋势，存在钙与钾、镁间有一定的拮抗作用，齐开杰等[19]在梨研究上也发现相同结果。
方荣俊等[20]认为在金属离子等因子协同作用下，可以共同调控胁迫反应和次生代谢产物的合成，同时对果实的品质影响极大[21]。增钙不仅提高果实的耐贮性，同时提高果实的品质[22]。本研究通过叶面喷施果蔬钙，结果表明，叶面喷施果蔬钙可以提高糖酸比值，主要原因是叶面施钙具有显著降低果实可滴定酸作用；增施钙肥降低果实的酸度，提高糖酸比值，李中勇等发现油桃施钙增加果实维生素C含量[11]，本研究叶面喷施果蔬钙有增加果实维生素C含量的作用，这与柑橘[23]、番茄[24]等研究报道一致。李华东等[25]喷施硝酸钙对可溶性固形物、可溶性糖含量无显著影响，然而，本研究表明叶面喷施果蔬钙对果实可溶性固形物及可溶性糖有降低作用，芒果对硝酸钙和果蔬钙的敏感性不同。以上表明，叶面喷施果蔬钙有显著提高果实品质的作用。果蔬钙在树体内变化的影响机理及增钙与相关抗氧化酶活性的关系、芒果养分协调平衡等的影响还有待进一步的研究。
叶面喷施不同质量浓度液体钙影响了芒果叶片及成熟果实钾、钙、镁含量；在一定钙质量浓度范围(0.5~3.5 g·L-1)内，叶面喷施液体钙提高叶片、果皮、果肉及果核钙含量，提高果实维生素C含量，降低果实可滴定酸含量，提高果实糖酸比值，有利于提高芒果果实品质；本试验条件下，以0.5 g·L-1钙含量处理效果最佳。
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图 1 JL-7的生长变化过程及显微图
a：初生菌丝生长情况；b：5天后菌落生长情况；c、d：9天后菌落生长情况和平板背面观察到的菌落外观；e、f：光学显微镜下放大1 000倍观察到的真菌菌丝和分生孢子梗。
Figure 1. Growth and change process and micrograph of JL-7
a: Growth of primary mycelium; b: growth of colony after 5 d; c and d: growth of colony after 9 d and rear view of colony on plate; e and f: fungal mycelium and conidiophore under optical microscope (1 000×).
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图 3 菌株JL-7的生长曲线及真菌解离液中pH的变化曲线
Figure 3. Growth curve of JL-7 and pH changes of phosphae-dissociation solution
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图 4 不同因素对真菌JL-7解磷量的影响
Figure 4. Effect of various factors on phosphate solubilization of JL-7
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图 5 菌肥对烟草生长促进效果
图中不同小写字母表示差异显著(P＜0.05)。
Figure 5. Effect of fungal fertilization enhancer on tobacco growth
Data with different lowercase letters indicate significant differences (P＜0.05).
表 1 JL-7的生理生化试验结果
Table 1 Physiological and biochemical test results on JL-7
项目
Item结果
Result项目
Item结果
Result项目
Item结果
ResultD-阿拉伯糖 − D-核糖 + 麦芽三糖 + L-阿拉伯糖 + D-棉子糖 + N-乙酰-半乳糖胺 + D-纤维二糖 + L-鼠李糖 + N-乙酰-葡萄糖胺 + L-山梨糖 − D-甘露糖 + N-乙酰-甘露糖胺 + D-果糖 + D-松三糖 + D-葡萄糖胺 + L-岩藻糖 + D-蜜二糖 + 葡糖醛酰胺 − D-半乳糖 − D-塔格糖 + 丙酸胺 + +表示阳性反应；−表示阴性反应。
+ means positive reaction; − means negative reaction.
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表 2 单因素设计的L9(3)4正交试验表
Table 2 L9(3)4 orthogonal experiment design with single factor experiment
因素
Level接菌量
Inoculation
amount/(cfu·mL−1)初始pH
Initial pH解离时间
Dissociation
time/d解离温度
Dissociation
temperature/ ℃1 1×104 5 6 26 2 1×105 6 7 28 3 1×106 7 8 30
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表 3 正交试验对菌株JL-7解磷条件的优化结果
Table 3 Orthogonal optimized conditions for JL-7 phosphate solubilization
因素
Level接菌量
Inoculation amount/(cfu·mL−1)初始pH
Initial pH解离时间
Dissociation time/d解离温度
Dissociation temperature/ ℃有效磷含量
Available phosphorus/(mg·kg−1)1 1×104 5 6 26 779. 8 2 1×104 6 7 28 811.3 3 1×104 7 8 30 793.1 4 1×105 5 7 30 852.5 5 1×105 6 8 26 872.9 6 1×105 7 6 28 828.8 7 1×106 5 8 28 837.6 8 1×106 6 6 30 812.1 9 1×106 7 7 26 803.6 K1 794.733 823.300 806.900 818.767 K2 851.400 832.100 822.467 825.900 K3 817.767 805.500 834.533 819.233 极差 R 56.667 23.600 27.633 7.133
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表 4 菌肥对土壤肥力的影响
Table 4 Effect of fungal fertilization enhancer on soil fertility
（mg·kg−1） 处理方式
Processing method碱解氮
Alkali-hydrolyzable nitrogen有效磷
Available phosphorus速效钾
Available potassiumCK（对照） 107.47±2.09 c 58.87±2.56 c 139.20±1.06 b A（施用A菌肥） 124.43±1.94 a 73.10±2.59 b 144.45±2.17 a B（施用B菌肥） 117.17±2.65 b 87.41±0.97 a 144.42±1.88 a 同列数据后不同小写字母表示差异显著(P＜0.05)。
Data with different letters on the same column indicate significant differences (P＜0.05).
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